Prevalence, adaptation and impact of arthropod parasites on seals in the German North and Baltic Sea

Herzog, Insa, Christina

Dissertation 2025 CC BY-NC-ND 4.0

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Prevalence, adaptation and impact of arthropod parasites on seals in the German North and Baltic Sea

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Seehunde und Kegelrobben sind heimische Arten in der deutschen Nord- und Ostsee. Die Haut beider Arten wird von der ektoparasitischen, direkt übertragbaren Robbenlaus Echinophthirius horridus (Klasse: Insecta) befallen, die als potenzieller Vektor für den Herzwurm Acanthocheilonema spirocauda (Klasse: Nematoda) gilt. Der obere Respirationstrakt beider Arten wird von der endoparasitischen, direkt übertragbaren Nasenmilbe Halarachne halichoeri (Klasse: Arachnida) infiziert. In Kapitel 1 wurden die Prävalenz und Intensität der Robbenlaus bei 659 Seehunde und 106 Kegelrobben, sowie die des Herzwurms bei 613 Seehunde und 104 Kegelrobben untersucht. Alle untersuchten Robben wurden von 2014 bis 2021 innerhalb des Strandungsnetzwerkes Schleswig-Holstein gefunden und seziert. Ein GAM-Modell wurde angewendet, um den Einfluss verschiedener Variablen auf die Parasitenprävalenz zu bestimmen. Histologische und bakteriologische Untersuchungen erfassten parasiten-assoziierte Veränderungen von Haut und Herz. Histologische Schnitte von E. horridus (n = 87) sowie SEM-Aufnahmen von an Wirtshaut anhaftenden Robbenläusen wurden angefertigt. Die Gesamtprävalenz von E. horridus bei Seehunden lag im Zeitraum 2014 bis 2021 bei 4%, die des Herzwurms bei 13%. Bei Kegelrobben betrug die E. horridus-Prävalenz im gleichen Zeitraum 10%. Bei Seehunden war die E. horridus-Prävalenz in Tieren älter als 18 Monate signifikant höher, während adulte Herzwürmer häufiger im Winter auftraten. Bei Kegelrobben traten Läuseinfektionen vermehrt im Winter auf. Arthropoden und arthropodenübertragene Parasiten sind in ihrer Entwicklung oft klimatisch beeinflusst, weitere Untersuchungen sind hierzu erforderlich. Histologische Schnitte zeigten insgesamt 11 Filarien in Robbenläusen, u.a. im Pharynx während der Aufnahme oder Abgabe an den Wirt. Dies unterstützt die Hypothese, dass E. horridus als Vektoren für A. spirocauda fungiert. Vermutlich nehmen Läuse Mikrofilarien aus dem Wirtsblut auf, diese entwickeln sich in E. horridus zum infektiösen dritten Larvenstadium und werden anschließend wieder ins Wirtsblut übertragen, wo sie sich zum adulten Stadium weiterentwickeln. Schwere Lausinfektionen führten zu Pathologien wie Dermatitiden mit intraläsionalen Bakterien. Vermutlich beschädigen Läuse die Hautbarriere, sodass fakultativ pathogene Bakterien wie Psychrobacter sp. entstandene Wunden besiedeln können. SEM-Aufnahmen zeigten, dass Robbenläuse sich nahe der Haarwurzel festklammern. In Kapitel 2 wurde durch eine personal- und zeitintensive Strategie, die die sofortige Bergung verstorbener Robben beinhaltete, der Verlust von Ektoparasiten minimiert. Zwischen April 2022 und April 2023 wurden so Prävalenz, Intensität und bevorzugte Befallsstellen von E. horridus bei 71 Seehunden und 10 Kegelrobben bestimmt. Es wurden Larvenstadien und Nissen dokumentiert. Von April 2022 bis April 2023 wurden für Robbenläuse hohe Prävalenzen von 58% bei Seehunden und 70% bei Kegelrobben festgestellt, was darauf hinweist, dass frühere Studien vermutlich die Läuseprävalenz durch z.B. Transportverluste unterschätzten. Bevorzugte Befallsstellen waren der Kopf, der eine konstant hohe Temperatur aufweist und häufig mit atmosphärischem Sauerstoff in Kontakt steht – Faktoren, die das Überleben im Meer begünstigen. Nymphen Stadien und Nissen wurden ganzjährig auf den Robben gefunden, was auf eine kontinuierliche Reproduktion hindeutet. Kapitel 3 untersuchte die Prävalenz und geographische Verbreitung von H. halichoeri bei Kegelrobben (n = 60), die zwischen 2019 und 2023 an der schleswig-holsteinischen Küste gefunden und am ITAW seziert wurden. H. halichoeri-Larven (n = 28) wurden unter Laborbedingungen kultiviert, ihr Überleben dokumentiert und ausgewertet. Milben-assoziierte Veränderungen der Nasenschleimhaut wurden histopathologisch untersucht. Die H. halichoeri-Prävalenz in Kegelrobben lag von 2019 bis 2023 bei 56%. Larven überlebten bis zu 103 Tage unter Laborbedingungen. Sie häuteten sich dreimal und durchliefen das Protonymph- und Deutonymph-Stadium, diese Larven und Nymphen zeigten hohe Motilität, was ihre Fähigkeit zur Wirtsrekrutierung unterstützt. Bei allen hochgradige mit Nasenmilben befallenen Kegelrobben wurde Rhinitiden unterschiedlichen Charakters diagnostiziert.

Für alle drei Parasitenarten wurde ein Anstieg der Prävalenz im Vergleich zu den Vorjahren, in beiden Robbenarten, festgestellt. Dies könnte durch in den letzten Jahren wieder erholende Robbenbestände in der Nord- und Ostsee bedingt sein, wodurch vermehrter Kontakt auf Sandbänken die Übertragungsrate direkt übertragener Parasiten begünstigt. Eine höhere Prävalenz von Robbenläusen und Nasenmilben in Kegelrobben der Ostsee könnte mit dem dortigen schlechten Qualitätsstatus zusammenhängen. Umweltbedingte Stressoren können die Hautgesundheit sowie das Immunsystem der Tiere beeinträchtigen. Insgesamt heben diese Ergebnisse die Bedeutung der Untersuchungen der bisher wenig erforschten parasitischen Arthropoden bei Meeressäugern hervor, da sie eine entscheidende Rolle in den sich verändernden und gefährdeten Meeressäugerpopulationen spielen.

Harbour seals (Phoca vitulina) and grey seals (Halichoerus grypus) are native species in the German North and Baltic Sea. The skin of both species is infected by the ectoparasitic and directly transmitted seal louse Echinophthirius horridus (Class: Insecta), which is considered a potential vector for the heartworm Acanthocheilonema spirocauda (Class: Nematoda), primarily infecting harbour seals. The upper respiratory tract of both species is infected by the endoparasitic, directly transmitted nasal mite Halarachne halichoeri (Class: Arachnida).

In Chapter 1, the prevalence and intensity of seal lice infections were examined in 659 harbour seals and 106 grey seals, as well as prevalence and intensity of heartworm infections in 613 harbour seals and 104 grey seals. All examined seals were found and dissected within the stranding network of Schleswig-Holstein between 2014 and 2021. A GAM model was applied to determine the influence of various variables on parasite prevalence. Further histological and bacteriological analyses assessed parasite-associated alterations in skin and heart tissue. Additionally, histological sections of seal lice (n = 87) and SEM images of seal lice attached to host skin were obtained. The prevalence of E. horridus in harbour seals was 4% between 2014 and 2021, while heartworm prevalence was 13%. In grey seals, E. horridus prevalence was 10% in the same period. In harbour seals, E. horridus prevalence was significantly higher in older individuals (>18 months), while adult heartworms were more frequently detected in winter. In grey seals, lice infections peaked in winter. Arthropods and arthropod-transmitted parasites are often influenced by climatic factors, necessitating further investigation. Histological sections revealed a total of 11 heartworm filariae in seal lice, including in the pharynx during ingestion or transmission to the host. This supports the hypothesis that E. horridus acts as a vector for A. spirocauda. Assuming that lice ingest microfilariae from the host's blood, which develop into the infectious third larval stage within E. horridus before being transmitted back into the host’s bloodstream, where they mature into adults. Severe lice infections led to dermatological alterations such as dermatitis and intralesional bacteria. Lice likely compromise the skin barrier, enabling opportunistic pathogens such as Psychrobacter sp. to colonize resulting wounds. SEM images showed that seal lice attach themselves near the hair roots. In Chapter 2, a personnel- and time-intensive strategy involving the immediate recovery of seal carcasses was employed to minimize ectoparasite loss. Between April 2022 and April 2023, the prevalence, intensity, and preferred infection sites of seal lice were determined in 71 harbour seals and 10 grey seals. Larval stages and nits were documented. From April 2022 to April 2023, high prevalences of 58% in harbour seals and 70% in grey seals were recorded for seal lice, indicating that previous studies underestimated lice prevalence due to e.g. transport losses. Preferred infection sites included the head, which maintains a consistently high temperature and frequently contacts atmospheric oxygen—factors that likely enhance survival in the marine environment. Nymphal stages and nits were found on seals year-round, indicating reproduction throughout the entire year. Chapter 3 investigated the prevalence and geographic distribution of H. halichoeri in grey seals (n = 60), which were found along the Schleswig-Holstein coast between 2019 and 2023 and subsequently necropsied. H. halichoeri larvae (n = 28) were cultivated under laboratory conditions in different media, and their survival was documented and analysed. Mite-associated alterations in the nasal mucosa were pathologically examined.

The prevalence of H. halichoeri in grey seals was 56% between 2019 and 2023. Nasal mite larvae survived for up to 103 days under laboratory conditions. They moulted three times, passing through the protonymph and deutonymph stages, and displayed high motility, which may support their ability to recruit new hosts outside the host environment. All grey seals with a high nasal mite burden displayed rhinitis of varying characteristics.

An increase in the overall prevalence for all three parasite species in both seal species was observed compared to previous years. This may be due to recovering seal populations in the North and Baltic Sea in recent years, leading to increased contact on shared sandbanks and thereby facilitating the transmission of directly transmitted parasites. A higher prevalence of seal lice and nasal mites in grey seals from the Baltic Sea may be associated with the poor environmental quality status of the Baltic. Environmental stressors can impair skin health and the immune system of affected animals.

Overall, these findings highlight the importance of the marine mammal stranding network and the investigation of largely understudied arthropod parasites of marine mammals, as they play a crucial role in changing and vulnerable marine mammal populations.