Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)TiHo eLib

Parasites and genes : bioindicators for the health and ecology of aquatic mammals

Aquatische Säugetiere sind als langlebige Prädatoren an der Spitze des Nahrungsnetzes empfindlich für Umweltveränderungen und anthropogenen Stress und dienen als Bioindikatoren für die Gesundheit ihres Ökosystems. Parasiteninfektionen beeinträchtigen ihren Gesundheitszustand und können zu Läsionen und Mortalität führen. Bei Topprädatoren können sich Schadstoffe von einer trophischen Ebene zur nächsten akkumulieren, und das Immunsystem beeinträchtigen. Die Abnahme von Beutetieren und eine Verschlechterung ihres Lebensraums wirken sich negativ auf ihre Ernährung aus. Die Untersuchung von Tieren, die in Strandungsnetzwerken gesammelt werden, Material aus Museen und minimalinvasive Beprobungen lebender Tiere sind wichtig, um die Ökologie von aquatischen Säugetieren zu analysieren und Daten zur Beurteilung des guten Umweltzustands (GES) und ihrer Lebensgrundlagen bereitzustellen. Im ersten Kapitel werden die Parasitenvielfalt bei aquatischen Säugetieren, ihr Vorkommen und Evolution, sowie die Auswirkungen auf die Gesundheit und Ökologie behandelt. Das Wissen um die Parasitenvielfalt bei aquatischen Säugetieren ist begrenzt. In einer Parasiten-Checkliste, die auf Sammlungen aus Museen und archivierten Proben basiert, wurde eine Fülle von Parasitennachweisen in marinen Säugetieren und assoziierte Daten zu Pathologie und Lebenszyklen aus einer ozeanischen Umgebung zusammengestellt. Lungenwurminfektionen bei Orcas wurden entdeckt und Sequenzen von ITS-2- und COI-Genorten zur Identifizierung der pseudaliiden Lungennematoden verwendet, die auf eine neue Art von Halocercus spp. Lungenwürmern bei Orcas hindeuten. Phylogenetische Analysen unter Einbeziehung verwandter Lungenwurmarten bei weiteren marinen Säugetieren ergaben einen paraphyletischen Ursprung der Pseudaliidae und Parafilaroides gynmnurus (Filaroididae) aus Robben. Über die Artenvielfalt anisakider Nematoden bei Schweinswalen ist wenig bekannt, auch aufgrund ihrer komplexen Taxonomie mit vielen sibling species. Sie sind wegen ihres zoonotischen Potenzials von besonderer Bedeutung für die Lebensmittelsicherheit Restriktions-Fragment-Längen-Polymorphis-mus Analysen mit verschiedenen Enzymen zur Verdauung von ITS-1-DNA-Fragmenten führten zu artspezifischen Bandenmustern und zur Identifizierung verschiedener anisakider Arten, einschließlich eines Hybrids von Anisakis pegreffii. Die Differenzierung der Anisakis-Arten ist im Zusammenhang mit One Health-Aspekten, und für das Verständnis der Verbreitung dieser generalistischen Parasiten mit Beutefischen wichtig. Darminfektionen mit Akanthozephalen spielen eine bedeutende Rolle für die Gesundheit bedrohter Seeotter. Vergleichende Untersuchungen an kalifornischen und alaskischen Seeottern ergaben eine hohe Prävalenz von Corynosoma enhydri Infektionen bei Seeottern in Kalifornien. Profilicollis sp. wurden erstmals bei Seeottern in Alaska gefunden. Zusätzlich wurde die Habitatwahl und Populationsinfrastruktur von Akanthozephalen des Genus Corynosoma bei Seeottern und Robben analysiert. Die Corynsoma Arten zeigten unterschiedliche bevorzugte Nischen im Darm untereinander und bei Ko-infektionen mit anderen Parasiten. Neue Ergebnisse zu den spezialisierten arthropodischen Haarlingen bei Ottern und Nasenmilben bei Robben war eng mit der Dynamik der Wirtspopulation verknüpft. Molekulare Werkzeuge ergänzten die morphologische Untersuchungen und Trends in Prävalenz, assoziierte Läsionen und phylogenetische Beziehungen wurden dargestellt. Herzwümer in Robben, die als filaroide Nematoden möglicherweise durch Robbenläuse übertragen werden, lassen auf eine Koevolution von Parasit und Wirt schließen. Kegelrobben, die bisher nicht als Wirte von Herzwürmern galten, verfügen möglicherweise über spezifische Immuneigenschaften, die sie vor infektiösen Krankheitserregern schützen, die bei Seehunden häufiger vorkommen. Walläuse sind Krebstiere und als Ektoparasiten Indikatoren für die Verteilung und das Verhalten ihrer Wirte. Ihre Prävalenz bei gestrandeten Zahnwalen war gering und wies geografische Unterschiede auf, die abhängig von der Schwere von Hautläsionen der Wirte war. Der Einsatz molekularer Werkzeuge ist für die Identifizierung dieser Parasiten von entscheidender Bedeutung und hilft bei ihrem Management und der Bewertung zoonotischer Risiken. Das zweite Kapitel konzentriert sich auf die Entwicklung molekularer Biomarker für die Auswirkungen von anthropogenem Stress bei aquatischen Säugetieren. Immunreaktionen wurden anhand von Lymphozytenproliferationstests und Genexpressionsanalysen in Blutproben gesunder und erkrankter Schweinswale zusammen mit PCB Konzentrationen untersucht. Obwohl erkrankte Schweinswale verminderte Immunantworten und eine veränderte Genexpression zeigten, wiesen Korrelationsanalysen zwischen Schadstoffen und Immunparametern keine direkten Auswirkungen auf Lymphozytenproliferation oder Zytokintranskription nach. Trotz Schadstoffexposition scheinen auch andere Faktoren zur beeinträchtigten Immunfunktion bei erkrankten Schweinswalen beizutragen. Bei Ringelrobben wurden Gentranskriptionsprofile von Biomarkern des xenobiotischen Stoffwechsels, endokrinen Systems und Stress in Blut, Blubber und Lebergewebe analysiert. Die Transkriptprofile von Genen, die mit dem xenobiotischen Metabolismus und endokrinen System in Zusammenhang stehen, korrelierten mit den Mengen an persistenten organischen Schadstoffen und den Quecksilberkonzentrationen in der Leber, was auf Einfluss der Schadstoffexposition auf die Genexpression hinweist. Infektionen mit Parasiten zeigen die Bedeutung von Nahrungsorganismen für die Aufnahme von Schadstoffen und parasitären Zwischenstadien und haben bei aquatischen Säugetieren Immunantworten und gesundheitliche Auswirkungen hervorgerufen. Im dritten Kapitel wird die Nahrungszusammensetzung von Eurasischen Fischottern und Robben und entschlüsselt. Zum ersten Mal wurde ein Metabarcoding-Ansatz als molekulares Analysetool für Fischbeute entwickelt, um trophische Wechselwirkungen und interspezifische Konkurrenz zu untersuchen. Die Nahrungsgewohnheiten von Seehunden und Kegelrobben überschnitten sich, wobei Seehunde im Vergleich zu Kegelrobben und Ottern eine vielfältigere Beute aufwiesen, und Otter nur Süßwasserfische konsumierten. Die Ergebnisse im Rahmen dieser Habilitation unterstreichen die wichtige Rolle aquatischer Säugetiere als Indikatoren für ihr Ökosystem und den Zusammenhang zwischen der Gesundheit von Gewässern sowie der von aquatischen Säugetieren, insbesondere im Kontext globaler Veränderungen und Infektionskrankheiten. Bioindikatoren zur Bewertung der Auswirkungen anthropogener Einflüsse und Umweltveränderungen auf die aquatische Umwelt werden benötigt. Parameter für diese Bewertung können aus Parasiteninfektionen, Immunantwort und Informationen über die Ernährungszusammensetzung von aquatischen Säugetieren abgeleitet werden. Im vierten Kapitel werden die Ergebnisse zusammenfassend und mit dem Blick auf zukünftige Forschungsvorhaben diskutiert. Parasiten, die bei Biodiversitätsbewertungen oft übersehen werden, bieten wertvolle Einblicke in die Ökologie ihrer aquatischen Säugetierwirte im Laufe der Zeit und spiegeln Umweltveränderungen wider. Für das Verständnis der kombinierten Auswirkungen von Parasiten und Schadstoffen, sowie anderen Stressoren auf aquatische Säugetiere sind genomische Ansätze wie die RNA-Sequenzierung nützlich um Biomarker zu identifizieren, die mit Stressfaktoren bei Meeressäugetieren in Zusammenhang stehen. Zukünftige Forschungsvorhaben zielen darauf ab, trophische Interaktionen und ihren Einfluss auf Parasiteninfektionen bei aquatischen Säugetieren zu verstehen. Die Ergebnisse dieser Habilitation spiegeln die Notwendigkeit einer ganzheitlichen Betrachtung wider, die Parasiten von aquatischen Säugetieren, ihre Gesundheit und Immunreaktionen auf Umwelteinflüsse berücksichtigt, um den Schutz von aquatischen Säugetieren und die Gesundheit des Ökosystems zu verstehen.

 

Aquatic mammals are long-lived predators at the top of the food web and vulnerable to environmental change and anthropogenic stress. Parasite infections regularily debilitate their health status and can cause pathologies and subsequent mortality. As apex predators, aquatic mammals are vulnerable to contaminants, which biomagnify from one trophic level to the next and can disrupt the endocrine system and impede immune homeostasis. Prey depletion and habitat degradation negatively influence their diet composition and energy budget. Taking advantage of animals collected in stranding networks, samples from museum collections or minimally invasive sampling of live animals is paramount to collect information on the ecology of aquatic mammals and provide data to assess good environmental status (GES) and their livelihood. In the first chapter the diversity of parasites in marine mammals, identifying different parasite species and their evolutionary histories, impact on the health and ecology of aquatic mammals is covered. The knowledge on parasite diversity, especially in aquatic mammals undergoing population declines or in remote geographic regions is scarce. In a parasite checklist based on museum collections, a wealth of information on parasite records in marine mammal hosts and information on pathology, life history and genetic data was compiled. Pseudaliid lung nematode infections in orcas were discovered. Molecular tools and ITS-2 and COI gene loci were used for identification suggesting a potentially new species of Halocercus spp. in orcas. Phylogenetic analyses revealed a paraphyletic origin of Pseudaliidae and Parafilaroides gynnurus (Filaroididae), with a closer relationship of P. gymnurus than previously assumed. Anisakid nematodes in porpoises pose concern for food safety due to zoonotic potential in an One Health context. Anisakid species differentiation is complicated due to sibling species complexes. Restriction length polymorphism analyses with different enzymes for digesting ITS-1 ribosomal DNA fragments resulted in species-specific banding patterns and identification of different anisakid species, including one hybrid of Anisakis pegreffii, which revealed prey species origin. Intestinal acanthocephalan infections play a significant role for the health of threatened sea otters. Comparative investigations in Californian and Alaskan sea otters revealed high prevalences of Corynosoma enhydri infections in Southern sea otters. Profilicollis sp. were found in two Northern sea otters in Alaska for the first time. Additionally Corynosoma spp. acanthocephalan habitat selection and population infrastructure were analysed in sea otters and seals, revealing different preferred habitat niches within the intestine among Corynsoma spp. but also with other parasites in co-infections. The emergence of the specialist parasites chewing lice in otters and nasal mites in seals was closely connected with host population dynamics. Molecular tools complemented morphology in comparing time trends in prevalence, associated lesions and phylogenetic relationships connected to their return in otter and seal hosts. The first record of heartworms in grey seals, potentially transmitted by insect seal lice, suggest a co-evolution between filaroid nematodes and seal hosts. Grey seals as previously unaccounted for hosts of heartworm may have specific immune traits preventing certain infectious pathogens that are common in harbour seals. Whale lice as crustacean ectoparasites serve as indicators of host distribution and behavior, with low prevalences in stranded harbour porpoises. Whale lice were molecularly specified and differences in prevalence related to geographical regions and the severity of skin lesions in odontocetes. The complex relationships between marine mammals and their parasites emphasize the importance of understanding parasite diversity and occurrence for their conservation and ecosystem health. The use of molecular tools is crucial in characterizing these parasites, thus supporting their management and the assessment of potential zoonotic risks. The second chapter focused on the development of molecular biomarkers for the effects of anthropogenic stress in aquatic mammals. Immune responses of harbour porpoises were investigated by lymphocyte proliferation assays and gene expression in blood samples of healthy and diseased porpoises together with organochlorine compound concentrations. Although severely diseased porpoises exhibited reduced immune responses and altered gene expression, the correlation analyses between pollutant levels and immune parameters in harbour porpoises did not show direct effects. This suggests that while pollutants were present, other factors might contribute to the compromised immune function in diseased porpoises. Gene transcription profiles in ringed seals targeting markers of the immune response in blood, blubber, and liver were analysed. Transcript levels of genes correlated with persistent organic pollutants and mercury concentrations in liver, indicating associations between contaminants and gene expression. Blubber tissue exhibited higher transcription levels of pollutant-induced genes, emphasizing the importance of selecting optimal tissue matrices. Parasite infections and immune responses highlight the relevance of food items in the uptake of pollutants and parasitic infections, and elicit immune responses and health effects in aquatic mammals. In the third chapter, diet composition in Eurasian otters and grey seals is analysed to decode predator–prey interactions and inter-species competition between aquatic mammals sharing connected habitats. A metabarcoding approach was developed as a molecular diet analysis tool for the first time to investigate trophic interactions and community function. Bipartite network analysis showed a strong overlap of harbour and grey seal diets, with harbour seals having a more diverse diet composition compared to grey seals and otters. Otter diet intersected with both seal species in terms of freshwater species. The findings in the framework of this habilitation highlight the vital role of aquatic mammals in reflecting ecosystem health and connecting land and water environments. They emphasize the importance of understanding the link between water body and aquatic animal health, as well as human health, especially in the context of global changes and infectious diseases. In the fourth chapter future research is discussed to combine these bioindicators from an ecosystem perspective and integrate information derived from the different parameters to understand the pressures aquatic mammals face. Bioindicators to assess the effects of anthropogenic impacts and environmental change on aquatic wildlife are needed and parameters for this evaluation can derive from parasite infections, immune endpoints and information about diet composition in aquatic mammals. Parasites, often overlooked in biodiversity assessments, offer valuable insights into the ecology of their aquatic mammal hosts over time and reflect environmental changes. Future research is needed with focus on predatory behaviours, and their influence on disease dynamics and parasite dispersal among aquatic mammals in aquatic environments, as well as to investigate the combined effects of parasitism and pollution on the immune response of aquatic mammals by using new genomic approaches like RNA sequencing. The findings in this habilitaton reflect the need for a holistic view considering aquatic mammal parasites, their health and immune responses towards environmental influences to further aquatic mammal conservation and ecosystem health.

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