Foraging ecology of harbour porpoises, harbour seals and grey seals and their role in the food web of the southern North Sea

Heße, Eileen

Dissertation 2024 CC BY 4.0

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Foraging ecology of harbour porpoises, harbour seals and grey seals and their role in the food web of the southern North Sea

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Langlebige aquatische Topprädatoren spielen eine entscheidende Rolle bei der Gestaltung der Ökosystemdynamik, insbesondere in Gebieten, in denen mehrere Prädatoren um die gleichen Ressourcen konkurrieren. In der südlichen Nordsee sind der Seehund Phoca vitulina, die Kegelrobbe Halichoerus grypus und der Schweinswal Phocoena phocoena prominente Prädatoren mit überlappenden Beuteressourcen. Dennoch sind Studien über ihre Nahrungsökologie in dieser Region weitgehend veraltet und basieren überwiegend auf der traditionellen Analyse von Mageninhalt, die nur begrenzte Einblicke in ihre komplexen Nahrungsgewohnheiten bietet. Diese Dissertation zielt darauf ab, unser Verständnis der Nahrungsökologie von Meeressäugern in der südlichen Nordsee durch eine umfassende Untersuchung mit verschiedenen Methoden zu erweitern, wobei der Schwerpunkt auf der Erforschung zeitlicher Veränderungen in der Nahrung und potenzieller interspezifischer Konkurrenz liegt.

Molekulares DNA-Metabarcoding hat sich als vielversprechende, nicht-invasive Methode zur Nahrungsanalyse von aquatischen Wildtieren etabliert und ergänzt traditionelle Ansätze. In Kapitel 2 wurde DNA aus Proben, die von 2014 bis 2020 gesammelt wurden, verwendet, um Fischarten in der Nahrung von Eurasischen Ottern Lutra lutra (n = 47), Seehunden (n = 54) und Kegelrobben (n = 21) zu identifizieren. Ein neu entworfener 16S rRNA-Primer, der die umfassendste Abdeckung von über 130 lokalen Meeres- und Süßwasserfischarten bietet, wurde verwendet, um die Beute-DNA aus Robbenkot und Otter Darminhalten, zu amplifizieren. Die am häufigsten nachgewiesenen Arten (% Häufigkeit des Vorkommens) bei Kegelrobben waren der Steinpicker Agonus cataphractus und das Rotauge Rutilus rutilus, wobei letztere eine bisher nicht dokumentierte Beuteart für Kegelrobben darstellt. Bei Seehunden haben Mitglieder der Familie Pleuronectidae und Sandgrundeln Pomatoschistus minutus als Beutearten überwogen. Die Analyse einer zweiteiligen Netzwerkanalyse zeigte eine signifikante Überlappung in den Ernährungsgewohnheiten von Seehunden und Kegelrobben.

In Kapitel 3 wurde die stabile Isotopenanalyse als zusätzliche Methode zur Untersuchung der Nahrung von Meeressäugern eingeführt. Mageninhaltsanalysen, Metabarcoding und stabile Isotopenanalysen wurden an denselben 48 Schweinswalen durchgeführt, die zwischen 2005 und 2021 entlang der deutschen Nordseeküste gestrandet waren. Der Schwerpunkt lag auf der Hervorhebung zeitlicher Veränderungen in der Nahrung, indem die individuellen Ernährungsgewohnheiten unmittelbar vor dem Stranden mit der assimilierten Nahrung verglichen wurden. Durch die komplimentäre Nutzung von Mageninhaltsanalyse und Metabarcoding konnte der Nachweis von Beutearten insgesamt um 10 % und auf individueller Probenebene durchschnittlich um 49 % erhöht werden. Außerdem wurde eine bisher unbekannte Beuteart für Schweinswale, der Steinpicker, entdeckt. Der direkte Methodenvergleich zeigte signifikante zeitliche Nahrungsvariationen bei erwachsenen und jugendlichen Schweinswalen. Küstennahe Arten mit einer benthischen Kohlenstoffquelle trugen am meisten zur kurzfristigen Ernährung bei, während küstenferne Arten mit einer pelagischen Kohlenstoffquelle in der langfristigen Ernährung überwogen. Der multimethodische Ansatz wurde erfolgreich validiert, wodurch ein Rahmen geschaffen wurde, der auch auf andere Arten und Ökosysteme angewendet werden kann.

Kapitel 4 behandelt den ersten Nachweis von wiederangesiedelten Europäischen Stören Acipenser sturio in den Mägen von zwei Schweinswalen, die auf der Insel Sylt, Deutschland, gestrandet sind. Die durchschnittlichen Längen ± Standardvariation der erbeuteten Störe betrugen 26,11 ± 1,90 cm und 26,49 ± 1,93 cm, basierend auf der Morphometrie der dorsalen Schuppenplatten. Zukünftige Forschungen zur Ernährung aquatischer Spitzenprädatoren mit überlappenden Lebensräumen an den Besatzstellen von Europäischen Stören sind notwendig, um mögliche Naturschutzbedenken, Konflikte zwischen artspezifischen Managementinteressen und den Wiedereinführungserfolg von Europäischen Stören aufzudecken.

Das Verständnis trophischer Nischen und Interaktionen unter Spitzenprädatoren ist entscheidend für ein effektives Naturschutzmanagement. In Kapitel 5 wurde ein multidimensionaler Ansatz verwendet, der Mageninhaltsanalysen, Metabarcoding und stabile Isotopenanalysen umfasste, wobei erstmals Schwefelisotope zur Verfeinerung der Habitatnutzung eingesetzt wurden, um die Ressourcennutzung und Habitatnutzung bei Seehunden (n = 223), Kegelrobben (n = 87) und Schweinswalen (n = 218), die entlang der deutschen Nordseeküste gestrandet waren, zu untersuchen. Zusätzlich wurden 283 Kotproben von wildlebenden Robben, die zwischen 2014 und 2021 gesammelt wurden, analysiert. Die Ergebnisse zeigten besonders hohe Ähnlichkeiten in der Nahrung zwischen Seehunden und Kegelrobben, wie auch in Kapitel 2 beschrieben. Darüber hinaus wurde deutlich, dass eine Zunahme der Kegelrobbenpopulation zu einer Verengung der von Seehunden und Schweinswalen besetzten isotopischen Nischen führte. Zudem wurde ein Rückgang des Verzehrs von energiereicher Beute bei Schweinswalen mit steigender Kegelrobbenpopulation beobachtet. Diese Erkenntnisse beleuchten die Überlappung trophischer Nischen zwischen den drei Prädatoren in verschiedenen Ernährungsdimensionen und deuten auf erhebliche interspezifische Interaktionen hin, die unter ressourcenbegrenzten Bedingungen zu Konkurrenz führen könnten.

Durch eine detaillierte Untersuchung legt diese Dissertation den Grundstein für die Integration realistischer Nahrungsgewohnheiten von Seehunden, Kegelrobben und Schweinswalen in komplexe Nahrungsnetz- oder Bioenergetikmodelle. Diese Modelle können dann die potenziellen Auswirkungen des Klimawandels auf die Nahrungsgewohnheiten dieser Meeressäuger adressieren. Darüber hinaus können die Erkenntnisse dieser Dissertation Naturschutz- und Managementstrategien für gefährdete aquatische Wildtiere informieren, insbesondere angesichts zunehmender anthropogener Aktivitäten und des Klimawandels in einem sich rasch verändernden Meeresökosystem.

Long-lived aquatic top predators play a crucial role in shaping ecosystem dynamics, particularly in environments where multiple predators compete for the same resources. In the southern North Sea, harbour seal Phoca vitulina, grey seal Halichoerus grypus, and harbour porpoise Phocoena phocoena are prominent predators with overlapping prey resources. Yet, studies on their foraging ecology in this region are largely outdated and are predominantly relying on traditional hard part analysis, which offers limited insights into their complex feeding habits. This thesis aims to enrich our understanding of the feeding ecology of marine mammals in the southern North Sea through a comprehensive investigation employing various methodologies, with a particular focus on exploring temporal changes in diet and potential interspecific competition.

Molecular DNA metabarcoding has emerged as a promising non-invasive method for dietary analysis of aquatic wildlife, complementing traditional approaches. In Chapter 2, DNA obtained from samples spanning from 2014 to 2020, was utilized to identify fish species in the diets of Eurasian otters Lutra lutra (n = 47), harbour seals (n = 54), and grey seals (n = 21). A newly designed 16S rRNA primer, which offers the most comprehensive coverage of over 130 local marine and freshwater fish species, was employed to amplify prey DNA from seal scats and otter gut contents collected from sandbanks and beaches along the North Sea and near regional freshwater bodies. The most commonly detected fish species (% frequency of occurrence) in grey seals were hooknose Agonus cataphractus and common roach Rutilus rutilus, the latter being a previously unrecorded prey species for grey seals, while members of the Pleuronectidae family and sand gobies Pomatoschistus minutus were predominant in harbour seals. Bipartite network analysis revealed a significant overlap in the diets of harbour and grey seals.

In Chapter 3, stable isotope analysis was introduced as an additional tool for examining marine mammal diets. Stomach content analysis, metabarcoding, and stable isotope analysis was conducted on the same 48 individual harbour porpoises, which stranded between 2005 and 2021 along the German North Sea coastline. The focus was on highlighting temporal changes in diet by comparing individual diets immediately prior to stranding with assimilated diets. Through the complementary use of stomach content analysis and metabarcoding, prey species detection was augmented by 10% overall and 49% on average on an individual sample level. Additionally, a previously unknown prey species in harbour porpoises, hooknose, was discovered. Direct method comparison revealed significant temporal dietary variations in adult and juvenile harbour porpoises. Near-shore species with a benthic carbon source contributed most to the short-term diet, whereas offshore species with a pelagic carbon source were predominant in the long-term diet. We successfully validated the multi-method approach by applying all three techniques to each individual harbour porpoise and leveraging the data in a complementary manner for the first time, providing a framework that can be applied to other species and ecosystems.

Chapter 4 discusses the first record of reintroduced European sturgeon Acipenser sturio in the stomachs of two harbour porpoises stranded on the island of Sylt, Germany. Mean ± SD lengths of ingested sturgeons were 26.11 ± 1.90 cm and 26.49 ± 1.93 cm, respectively, based on dorsal scute (modified ganoid scales) morphometrics. Future research into the diet of aquatic top predators with overlapping habitats at stocking sites of European sturgeons is need to uncover possible conservation concerns, conflicts of species-specific management interests and reintroduction success of European sturgeons.

Understanding trophic niches and interactions among top predators is crucial for effective conservation management. In Chapter 5, a multi-dimensional approach, encompassing stomach content analysis, metabarcoding, and stable isotope analysis, including the use of sulphur isotopes for the first time to refine habitat use, was employed to investigate resource partitioning and habitat use among harbour seals (n = 223), grey seals (n = 87), and harbour porpoises (n = 218), which were stranded along the German North Sea coastline. Additionally, 283 wild seal scat samples, collected between 2014 and 2021, were analysed. Results revealed particularly high dietary similarities between harbour and grey seals, as also seen in Chapter 2. Furthermore, the findings clearly demonstrated that an increase in grey seal abundance resulted in the narrowing of isotopic niches occupied by harbour seals and harbour porpoises. Additionally, a decrease in high-energy prey consumption in harbour porpoises with rising grey seal abundance was observed. These findings shed light on trophic niche overlap among the three predators across various dietary dimensions, suggesting substantial interspecific interactions, potentially leading to competition under resource-limited conditions.

Through rigorous examination, this thesis lays the groundwork for integrating realistic dietary patterns of seals and porpoises into complex food web or bioenergetic models. These models can then address the potential impacts of climate change on the dietary patterns of these marine mammals. Additionally, the findings of this thesis can inform conservation and management strategies for vulnerable marine wildlife, especially in the face of increasing anthropogenetic activities and climate change in a rapidly changing marine environment.