Patterns and processes of diversification in Malagasy mouse lemurs (genus Microcebus) across spatiotemporal scales

van Elst, Tobias

Dissertation 2025 CC BY 4.0

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Patterns and processes of diversification in Malagasy mouse lemurs (genus Microcebus) across spatiotemporal scales

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Madagaskar ist ein Biodiversitäts-Hotspot mit einem bemerkenswert hohen Grad an Endemismus. Die Prozesse zu identifizieren, die die reiche Artenvielfalt der Insel hervorgebracht haben, kann unser Verständnis der grundlegenden Mechanismen der evolutionären Diversifikation verbessern und wichtige Erkenntnisse für den Naturschutz liefern. Es wird davon ausgegangen, dass die Artenvielfalt und der Endemismus Madagaskars größtenteils das Ergebnis allopatrischer Artbildungen sind, die durch eine Interaktion der komplexen physischen Geographie der Insel und paläoklimatischer Zyklen gefördert wurden. Empirische Studien zu Divergenzprozessen, die Evidenz dazu liefern, sind jedoch rar. Mausmakis (Gattung Microcebus) stellen aufgrund ihrer hohen Artenvielfalt und ihrer Verbreitung in allen Waldhabitaten der Insel ein ideales System zur Untersuchung von Artbildungsmechanismen dar. In dieser Arbeit wird ein phylogeographischer, auf RAD-Sequenzierung basierender Ansatz verwendet, um Muster und Prozesse der Diversifizierung in der Gattung Microcebus zu charakterisieren und die relative Bedeutung von hypothetisierten Speziationsfaktoren wie Topographie, Flussbarrieren, Paläoklima und damit verbundene Vegetationsdynamiken zu ermitteln. Es werden vier Studien präsentiert, die dies auf unterschiedlichen räumlichen und zeitlichen Skalen untersuchen und von Divergenzen auf Populationsebene (Kapitel 2 bis 4) bis zu gattungsweiten Mustern der Artbildung (Kapitel 5) reichen.

Die erste Studie (Kapitel 2) rekonstruiert die phylogeographische Geschichte und identifiziert relevante Genfluss-Barrieren in der vom Aussterben berohten und an das Tiefland angepassten Art M. gerpi. Durch die Untersuchung der populationsgenomischen Struktur und Diversität, die Inferenz von Koaleszenzmodellen und die Integration ökologischer Nischenmodelle zeigt die Studie, dass die intraspezifische Diversität von M. gerpi wahrscheinlich durch wiederholte Zyklen der Ausbreitung und Isolation in Refugien zwischen Flüssen während paläoklimatischer Schwankungen des Pleistozäns entstanden ist.

Die zweite Studie (Kapitel 3) verwendet einen ähnlichen Ansatz in der weit verbreiteten Art M. lehilahytsara. Anhand detaillierter populationsgenomischer Analysen und demographischer Modelle wird gezeigt, dass Populationsstruktur und -divergenzen wahrscheinlich auf Flüsse, Isolation in Refugien und eine historische Fragmentierung der Wälder des zentralen Hochlands Madagaskar zurückzuführen sind. Auwaldkorridore in höheren Lagen haben es der Art jedoch vermutlich ermöglicht, ihr ausgedehntes Verbreitungsgebiet und eine Konnektivität in diesem aufrechtzuerhalten.

Die dritte Studie (Kapite 4) analysiert die Populationsstruktur und Genflussraten und testet “Isolation-by-Resistance”-Modelle in den vier Arten M. jonahi, M. lehilahytsara, M. macarthurii und M. simmonsi im Nordosten Madagaskars, um die relative Bedeutung von Flussbarrieren, Topographie und Klima während deren evolutionärer Geschichte zu identifizieren. Es wird gezeigt, dass Populationen von M. lehilahytsara eine signifikant höhere genetische Diversität und Konnektivität aufweisen als jene der anderen drei Arten, was durch eine unterschiedliche Relevanz diverser Landschaftsmerkmale erklärt werden kann. Während Flüsse Genflussbarrieren in allen Arten darstellen, hängt das Potenzial, solche Barrieren über das Quellgebiet umgehen zu können, von der klimatischen Nische einer Art und möglicherweise interspezifischer Konkurrenz ab. Zusätzlich scheinen topographisch komplexe Regionen Konnektivität zwischen Microcebus-Populationen zu fördern, möglicherweise durch eine Pufferfunktion während klimatischer Schwankungen.

Die vierte Studie (Kapitel 5) stellt verfügbare genomische, morphometrische, ökologische und verhaltensbezogene Daten aller Microcebus-Arten zusammen und analysiert diese in einem integrativen taxonomischen Rahmen mit einem Schwerpunkt auf der Charakterisierung räumlicher Variation. Sie demonstriert, dass die Artenvielfalt der Gattung zu hoch eingeschätzt wurde, und identifiziert evolutionär signifikante Einheiten für den Naturschutz. Darüber hinaus wird eine datierte Phylogenie vorgelegt und gezeigt, dass die kryptische Diversität innerhalb der Gattung am besten durch ein Modell der morphologischen Stasis, bedingt durch stabilisierende Selektion und einen neutralen Prozess der Nischendiversifizierung, erklärt werden kann.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass diese Ergebnisse empirische Evidenz für die bedeutende Rolle von Flüssen, Quellgebieten, paläoklimatischen Zyklen und artspezifischen Faktoren während Divergenzprozessen und der Diversifizierung der Gattung Microcebus im späten Pleistozän darstellen. Außerdem liefert diese Arbeit die bisher umfassendste Analyse und Klassifizierung der intra- und interspezifischen Diversität der Gattung, die sowohl für Naturschutzmaßnahmen als auch für künftige Studien zur Ökologie und Evolution von Bedeutung sein wird. Darüber hinaus zeigt sie das Potenziel der Gattung Microcebus, als Modellsystem für eine Reihe von Fragen zur Biodiversität zu fungieren, wie z.B. Diversifizierungsmechanismen, Taxonomie kryptischer Arten und Naturschutz.

Madagascar is a biodiversity hotspot with remarkably high levels of endemism. Identifying the processes that generated the island’s rich biodiversity can enhance our understanding of the general mechanisms of evolutionary diversification while also providing crucial insights for conservation. It is believed that Madagascar’s species richness and endemism are largely the result of allopatric speciation promoted by an interaction of the island’s complex physical geography and paleoclimatic cycles, but empirical studies on divergence processes that provide evidence for this are rare. Mouse lemurs (genus Microcebus) provide an ideal system to investigate speciation mechanisms because of their high species diversity and distribution across all forest habitats of the island. In this thesis, a phylogeographic RAD sequencing-based approach is used to characterize patterns and processes of diversification in the genus Microcebus and to determine the relative importance of previously proposed speciation factors such as topography, rivers, paleoclimate and associated vegetation dynamics. In particular, four studies are presented that focus on different spatiotemporal scales, ranging from population level divergences (Chapters 2 to 4) to genus-wide patterns of speciation (Chapter 5).

The first study (Chapter 2) reconstructs the phylogeographic history and identifies relevant barriers to gene flow in the critically endangered lowland specialist M. gerpi. By exploring population genomic structure and diversity, inferring coalescent models and integrating genomic data with ecological niche models, the study indicates that M. gerpi likely diversified through repeated cycles of dispersal punctuated by isolation to refugia in separate inter-river systems during Pleistocene paleoclimatic fluctuations.

The second study (Chapter 3) uses a similar approach in the widely distributed M. lehilahytsara. Through detailed inference of population structure and demographic modelling, it shows that population structure and divergence in this species were likely caused by rivers, refugial dynamics and an ancient fragmentation of Madagascar’s Central Highland forests. However, riparian forest corridors at higher elevations may have enabled the species to maintain its extensive range and connectivity throughout.

The third study (Chapter 4) infers population structure and rates of gene flow and tests isolation-by-resistance models in the four co-distributed species M. jonahi, M. lehilahytsara, M. macarthurii and M. simmonsi in northeastern Madagascar to identify the relative importance of rivers, topography and climate during their evolutionary history. It reveals a significantly higher genetic diversity and connectivity of M. lehilahytsara populations compared to the other three species, which can be attributed to varying responses to landscape features. While rivers present barriers to gene flow in all species, the potential to disperse between inter-river systems using high-elevation watershed regions depend on a species’ climatic niche and potentially interspecific competition. In addition, topographically complex regions seem to promote connectivity among mouse lemur populations, possibly by buffering the impacts of changes in climatic conditions.

The fourth study (Chapter 5) compiles and analyzes available genomic, morphometric, ecological and behavioral data across all Microcebus species in an integrative taxonomic framework, that places particular emphasis on the identification of spatial structure. It shows that the species diversity of the genus has been overestimated and identifies evolutionarily significant units for conservation. Finally, it provides a divergence-dated phylogeny and indicates that cryptic diversity within the genus is best explained by a model of morphological stasis imposed by stabilizing selection and a neutral process of niche diversification.

In summary, these results provide empirical evidence that the genus Microcebus diversified during the Pleistocene and that rivers, watersheds and glacial cycles together with species-specific factors promoted divergences, particularly along Madagascar’s east coast. In addition, this thesis provides the most comprehensive assessment and classification of the intra- and interspecific diversity of the genus Microcebus to date, which will guide conservation efforts as well as future studies on the ecology and evolution of species in the genus. Finally, it demonstrates the potential of the genus as a model system for a variety of biodiversity-related questions such as diversification mechanisms, cryptic species delimitation and conservation.