Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)TiHo eLib

The Effect of Campylobacter Colonization on Gut Health Parameters in Commercial Turkeys

Campylobacter(C.)jejuni and C. coli, are the predominant bacterial cause of foodborne diarrhea worldwide. Contrary to humans, most animals are asymptomatic despite high colonization loads. Recently, the impact of Campylobacter colonization on gut health parameters in chickens has been described, reporting evidence of subclinical disease and decreased performance. Poor gut health can affect animal health, welfare, and performance while also increasing the risk of zoonotic transmissions. Turkeys are among the food producing animals with the greatest proportion of Campylobacter-positive units, indicating that current on-farm Campylobacter intervention is insufficient despite being the most effective level of control. The missing economic incentive for developing and implementing such measures can be attributed to an incomplete understanding of the impact of Campylobacter colonization on gut health in turkeys, which constitutes the overall aim of this study. Largely unavailable for turkeys, reference values of gut health parameters of clinically healthy animals are a prerequisite to understanding if and how they are impacted. Therefore, the first goal of our research project was to define benchmarks for the morphology, microbiota, and metabolome along the gut of Campylobacter-negative commercial turkeys during fattening (Manuscript I). Our investigation methods included histomorphometric measurements, Illumina-sequencing, and proton nuclear magnetic resonance spectroscopy, respectively. The present study provides baseline values for the investigated parameters, which were, for the most part, reproducible across all three experiments and correlated with previously published work on chickens and turkeys. Although we identified common patterns in microbiota composition, this data was variable between animal trials despite strictly controlled experimental conditions, suggesting that future methods for gut health modulation ought to be tailored to specific requirements of the respective flock. Additionally, we studied the stability of the investigated parameters over time and discovered that cecal maturity in turkeys is not only reached before small intestinal maturity but also before seven weeks of age, which has important implications for the application timing of gut health modulators. Gut metabolite profiles and microbiota compositions remained constant throughout the investigation period under experimental conditions, which avoided dietary changes. By confirming the stability of the investigated parameters throughout fattening, developmental gut changes could be disregarded in the second part of the study. The second goal of the research project was to investigate the impact of C. coli and C. jejuni mono- and co‑colonization on the gut morphology, functional integrity, and microbiota composition of commercial turkeys during fattening (Manuscript II). Investigation methods included histomorphometric measurements of the cecal epithelium, Ussing chamber experiments, and Illumina-sequencing, respectively. Our findings suggest that C. coli may pose a greater public health risk due to its persistently high cecal levels compared to C. jejuni, although its colonization neither affected the turkey gut morphology nor the barrier integrity. Contrarily, C. jejuni colonization was associated with a reduced gut absorptive surface area and transepithelial resistance despite a lower cecal load than C. coli, indicating a higher virulence potential. These results suggest that C. jejuni may not only affect turkey performance but also health and welfare by increasing gut permeability, which could allow other pathogens to cross the barrier and cause systemic disease. This outcome could have significant economic consequences for the turkey industry. A microbiota shift was observed in all Campylobacter-inoculated turkeys. Initially, the relative abundance of Clostridia UCG‑014 and Lactobacillaceae was decreased whereas the percentage of butyrate-producing Ruminococcaceae, Oscillospiraceae, and Butyricicoccaceae increased over the course of four weeks. Since butyrate has been shown to increase transepithelial resistance to Campylobacterin vitro, it is possible that the noted microbiota shift correlated with the observed decrease of C. jejuni carriage over time. Since this predominantly occurred in the co‑inoculation group, a competition between the two Campylobacter strains is another potential explanation. Overall, these results of this study highlight how important Campylobacter monitoring and identification would be in primary turkey production. While this study offers an incentive for Campylobacter surveillance and control at farm-level, more research is required to identify successful strategies adequate for implementation in turkey production.

Campylobacter (C.) jejuni und C. coli sind weltweit die vorherrschende bakterielle Ursache für lebensmittelbedingten Durchfall. Im Gegensatz zum Menschen zeigen die meisten Tiere trotz hoher Besiedlungsrate keine klinischen Symptome. Vor kurzem wurde die Auswirkung einer Campylobacter Kolonisation auf die Darmgesundheit bei Hühnern beschrieben, wobei es Hinweise auf eine subklinische Erkrankung und verminderte Leistungsfähigkeit gab. Die Darmgesundheit kann sowohl die allgemeine Gesundheit als auch das Wohlbefinden und die Leistung der Tiere beeinträchtigen sowie gleichzeitig das Risiko einer zoonotischen Übertragung erhöhen. Unter allen landwirtschaftlichen Betrieben haben Putenbetriebe mit die höchste Campylobacter Inzidenz, was darauf hindeutet, dass die derzeitigen Campylobacter Interventionen auf dieser Ebene unzureichend sind. Der fehlende wirtschaftliche Anreiz zur Entwicklung und Umsetzung solcher präventiven Maßnahmen lässt auf unzureichende Kenntnisse über die Auswirkungen einer Campylobacter Kolonisation auf die Darmgesundheit bei Puten vermuten. Das übergeordnete Ziel dieser Studie versucht, dies aufzuklären. Referenzwerte zu Darmgesundheitsparametern klinisch gesunder Tiere, die bislang für Puten fehlten, sind eine Voraussetzung für das Erkennen von Einflussfaktoren und für das Verständnis der Auswirkungen. Deshalb war das erste Ziel unseres Forschungsprojekts, Eckwerte für die Darmmorphologie, die Mikrobiota und das Metabolom im Darm von Campylobacter-negativen kommerziellen Puten im Verlauf der Mast zu definieren (Manuskript I). Unsere Untersuchungsmethoden umfassten histomorphometrische Messungen, Illumina-Sequenzierung und Kernresonanzspektroskopie. Die vorliegende Studie liefert Basiswerte der oben genannten Parameter, die größtenteils über alle drei Experimente hinweg reproduzierbar waren und mit zuvor veröffentlichten Daten vom Huhn und der Pute vergleichbar sind. Obwohl wir gemeinsame Muster in der Zusammensetzung der Mikrobiota identifiziert haben, war die Variabilität dieser Daten trotz streng kontrollierter experimenteller Bedingungen hoch, was nahelegt, dass zukünftige Methoden zur Manipulation der Darmgesundheit auf die spezifischen Anforderungen der jeweiligen Herde zugeschnitten werden sollten. Darüber hinaus untersuchten wir die Stabilität der oben genannten Parameter über den Studienzeitraum und konnten zeigen, dass der Abschluss der Entwicklung des Blinddarms bei der Pute nicht nur vor der des Dünndarms, sondern auch vor der siebten Lebenswoche erreicht wird, was wichtige Hinweise auf einen möglichen Anwendungszeitraum für Darmmodulatoren gibt. Das Metabolom und die Zusammensetzung der Mikrobiota blieben während des gesamten Untersuchungszeitraums unter den gegebenen experimentellen Bedingungen, in denen Futterumstellungen vermieden wurden, stabil. Dadurch, dass die Stabilität der untersuchen Parameter während des Studienzeitraums bestätigt werden konnte, konnten entwicklungsbedingte Darmveränderungen im zweiten Teil der Studie vernachlässigt werden. Das zweite Ziel unserer Studie war es, den Einfluss der Mono- und Co-Besiedlung von C. coli und C. jejuni auf die Darmmorphologie, funktionelle Integrität und Zusammensetzung der Mikrobiota von kommerziellen Puten während der Mast zu untersuchen (Manuskript II). Die Untersuchungsmethoden umfassten histomorphometrische Messungen des Blinddarmepithels, Ussing Kammer Experimente beziehungsweise Illumina-Sequenzierung. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass C. coli aufgrund seiner anhaltend hohen Last im Zäkum ein größeres Risiko für die Gesundheit des Menschen darstellen könnte als C. jejuni, obwohl die Besiedlung weder die Morphologie des Putendarms noch die Integrität der Darmbarriere beeinflusste. Im Gegensatz dazu war eine Besiedlung mit C. jejuni trotz einer geringeren Last im Zäkum mit einer reduzierten Absorptionsfläche des Darmepithels und geringerem transepithelialem Widerstand verbunden, was auf ein höheres Virulenzpotential hinweist. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass C. jejuni sowohl die Leistung von Puten als auch ihre Gesundheit und ihr Wohlbefinden beeinträchtigen könnte, indem es den Darm durchlässiger macht und somit anderen potenziellen Krankheitserregern ermöglicht, die Darmbarriere zu überwinden und systemische Erkrankungen zu verursachen. Dies könnte erhebliche wirtschaftliche Folgen für die Putenindustrie haben. Bei allen Campylobacter-besiedelten Puten wurde eine Verschiebung der Mikrobiota Zusammensetzung beobachtet. Anfänglich war die relative Häufigkeit von Clostridia UCG‑014 und Lactobacillaceae verringert, im Laufe von vier Wochen nahm der Anteil Butyrat-produzierender Ruminococcaceae, Oscillospiraceae, und Butyricicoccaceae zu. Da zuvor gezeigt wurde, dass Butyrat die transepitheliale Resistenz gegenüber Campylobacter erhöht und somit dessen Translokation verhindert, ist es möglich, dass die festgestellte Mikrobiota Verschiebung mit der beobachteten Abnahme der C. jejuni Last im Zäkum korreliert. Da dies überwiegend in der Co‑Inokulationsgruppe auftrat, ist eine Konkurrenz zwischen den beiden Campylobacter Stämmen eine weitere mögliche Erklärung. Insgesamt unterstreichen die Ergebnisse dieser Studie, wie wichtig die Überwachung und Identifizierung von Campylobacter in der Putenproduktion wäre. Diese Studie betont die Notwendigkeit für eine Campylobacter Überwachung und Kontrolle auf landwirtschaftlicher Ebene. Weitere Forschung ist erforderlich, um erfolgreiche Strategien zu entwickeln, die sich für die Umsetzung in der Putenproduktion eignen.

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