Establishing indicators of the reproductive state in the captive Southern white rhinoceros (Ceratotherium simum simum) by combining behavioural, hormonal and bioacoustic measures
The pressure on the survival of many animal species has increased enormously, particularly over the last century, due to anthropogenic effects and advancing climate change. This has called for urgent concepts designed to promote the preservation of biodiversity and conservation strategies. These concepts can be divided into two categories: measures that are implemented in the natural habitats (in situ) and those taking place in captivity (ex situ). Due to the fact that the conditions for successful in situ measures are becoming more difficult for logistical, political and climatic reasons, ex situ strategies are gaining in importance, especially for endangered or rare animal species. One of the most important elements of ex situ conservation is captive breeding, which requires an elaborate and reliable reproduction monitoring to be successful. This includes both physiological and behavioural aspects, from which concrete measures can be derived for everyday handling of the respective animals. This is particularly relevant for those species known to have an impaired reproductive rate in captivity, such as the white rhinoceros (Ceratotherium simum). In this species, classified as “near threatened” by the IUCN, previous studies particularly described endocrinological abnormalities in the oestrous cycle and pathologies of the female genital tract, leading to an asymmetrical reproductive age in captivity. In addition, poor sperm quality has been specified on the part of the males. Unfavourable group constellations, and thus social stress, are also believed to affect the animals’ fertility. To date, however, there has been a lack of studies that examined these aspects simultaneously thereby enabling a direct linkage between them. The aim of the present work is to close this gap, by complementing systematic behavioural observations and acoustic analyses with endocrinological studies in captive Southern white rhinoceroses (Ceratotherium simum simum). Firstly, the vocal networks outlined in Chapter 2 illustrate sex-specific differences in call rates for the contact call Pant and the aggressive calls Hiss and Grunt. Adult males acted defensively towards the females while using Pant calls for advertising, whereas adult females generally rejected the males and kept them at a distance with aggressive calls. The results not only highlight the importance and function of vocal communication for the white rhinoceroses, but also show that the social dynamics within the groups correspond to those in the wild.
Chapter 3 examines behaviour and vocalisation as well as the concentrations of faecal testosterone metabolites (fTM) of adult males as a function of the receptivity of the females. The findings revealed that males who were kept in direct contact with cyclic females had significantly higher fTM concentrations than those who were either alone or without cyclic females. However, a comparison between the receptive and non-receptive periods of the females showed that the fTM concentrations of the males did not change during the cycle. In contrast, interaction and call rates increased significantly during the receptive period: males spent significantly more time in close proximity to the females, showed more socio-positive behaviour towards them and uttered Hiss calls, but specifically Pant calls almost exclusively during the fertile days of the females. Hence, the results confirm that female receptivity has a general effect on the androgen concentrations of the males, and they simultaneously reveal clear indicators in both the behaviour and vocalisation of the males during this period. Finally, Chapter 4 investigates the changes in female behaviour and vocalisation during their receptivity. These were examined for a potential coincidence with the time of their oestrus, which was determined by analysing faecal sex hormone metabolite concentrations. The hormone profiles of the progesterone metabolites (fPM) proved to be a reliable measure for the identification of the follicle and luteal phases, while the hormone profiles of the oestrogen metabolites (fEM) could not provide any information about the cycle phases. In the adult females that signalled their receptivity by accepting the advertising and sexual behaviour of the males, significant changes in behaviour could be observed during this period. Compared to the non-receptive period, these females spent more time in close proximity to the male and demonstrated significantly more socio-positive behaviour – especially by lifting up their tails, and displayed more marking behaviour. In the majority of females, receptivity coincided with the lowest levels of the fPM values, corresponding to their hormonal oestrus. In conclusion, this thesis presents clear sex-specific differences in the reproductive behaviour and vocalisation of the white rhinoceros. While the males express their interest in receptive females and their motivation to mate mainly through acoustic communication, females signal their receptivity mainly through olfactory communication. These behavioural patterns reflect the natural social organisation of the species in the wild and are crucial for intact reproduction. Hence, effective ex situ reproduction monitoring should provide opportunities for these sex-specific behavioural patterns to be expressed, and the occurrence thereof to be considered when making breeding-related decisions.
Besonders seit dem letzten Jahrhundert ist der Druck auf den Fortbestand vieler Tierarten aufgrund anthropogener Einflüsse und des fortschreitenden Klimawandels enorm gestiegen und fordert immer dringender Konzepte zum Erhalt der Biodiversität und dem einhergehenden Natur- und Artenschutz. Diese Konzepte lassen sich in zwei Kategorien unterteilen – Maßnahmen, die in den ursprünglichen Lebensräumen der Flora und Fauna eingesetzt werden (in situ) und diejenigen, die außerhalb der natürlichen Habitate in Menschenhand stattfinden (ex situ). Während die Bedingungen für erfolgreiche in situ Maßnahmen aus logistischen, politischen sowie klimatischen Gründen immer schwieriger werden, gewinnen die ex situ Strategien insbesondere für stark gefährdete oder seltene Tierarten mehr und mehr an Bedeutung. Einer der wichtigsten Teilaspekte des ex situ Artenschutzes ist dabei die Zucht in zoologischen Institutionen, bei der vor allen Dingen ein ausgearbeitetes und bewährtes Reproduktionsmonitoring erfolgsentscheidend ist. Dieses schließt sowohl physiologische als auch verhaltensbasierte Aspekte ein, aus denen sich konkrete Maßnahmen für den alltäglichen Umgang mit den jeweiligen Tieren ableiten lassen. Dies ist besonders für die Tierarten relevant, bei denen unzureichende Reproduktionserfolge in Menschenhand bekannt sind. Hierzu zählt auch das von IUCN als „potenziell gefährdet“ eingestufte Breitmaulnashorn (Ceratotherium simum). Bisherige Studien zu dieser Spezies haben vor allem bei den Weibchen ein asymmetrisches Reproduktionsalter beschrieben, welches sich durch endokrinologische Abnormalitäten im Zyklus und pathologische Ausbildungen im weiblichen Geburtskanal äußert. Auf Seiten der Bullen wurde unzureichende Spermienqualität aufgezeigt. Auch ungünstige Gruppen-Konstellationen und damit einhergehender sozialer Stress stehen im Verdacht einen Einfluss auf die eingeschränkte Reproduktionsrate zu haben. Bis dato mangelt es jedoch an Studien, die die genannten Aspekte parallel zueinander untersuchen und somit einen unmittelbaren Bezug herstellen könnten. Die vorliegende Arbeit zielt darauf ab, diese Lücke zu schließen, indem systematische Verhaltensbeobachtungen und Rufanalysen bei südlichen Breimaulnashörnern (Ceratotherium simum simum) in Zoos mit endokrinologischen Untersuchungen kombiniert werden. Die in Kapitel 2 generierten vokalen Netzwerke zeigten geschlechtsspezifische Unterschiede in den Rufraten für den Kontaktruf Pant und die aggressiven Rufe Hiss und Grunt. Während die adulten Bullen in den Gruppen eine defensive Rolle gegenüber den Weibchen einnahmen und den Pant-Ruf als Werberuf nutzten, waren die Weibchen den Bullen gegenüber die meiste Zeit ablehnend eingestellt und hielten sie mit aggressiven Rufen auf Abstand. Die Ergebnisse stellten dabei nicht nur die Relevanz und Funktion der vokalen Kommunikation für die Breitmaulnashörner heraus, sondern zeigten auch, dass die soziale Dynamik innerhalb der Gruppen derjenigen in der Wildnis entspricht. In Kapitel 3 wurden schließlich sowohl die Verhaltens- und Rufraten als auch die Konzentrationen der Testosteronmetaboliten in Kotproben (fTM) der adulten Bullen in Abhängigkeit der Rezeptivität der Weibchen untersucht. Dabei stellte sich heraus, dass Bullen, die im direkten Kontakt zu zyklischen Weibchen gehalten wurden, signifikant höhere fTM-Konzentrationen aufwiesen, als diejenigen die entweder allein oder ohne zyklische Weibchen waren. Ein Vergleich zwischen der rezeptiven Phase und den nicht-rezeptiven Phasen der Weibchen zeigte jedoch, dass sich die fTM-Konzentrationen der Bullen während des Zyklus nicht veränderten. Die Verhaltens- und Rufraten wiesen hingegen einen deutlichen Anstieg während der rezeptiven Phase auf: Die Bullen verbrachten signifikant mehr Zeit in der unmittelbaren Umgebung der Weibchen, zeigten ihnen gegenüber vermehrt sozio-positive Verhaltensweisen und äußerten den Hiss-Ruf, insbesondere aber den Pant-Ruf fast ausschließlich während der fruchtbaren Tage der Weibchen. Somit bestätigten die Ergebnisse einen allgemeinen Effekt der weiblichen Rezeptivität auf die Androgen-Konzentrationen der Bullen und offenbarten gleichzeitig deutliche Indikatoren sowohl im Verhalten als auch in der Vokalisation der Bullen für diese Phase. Um das Bild des Reproduktionsmonitorings bei Breimaulnashörnern zu vervollständigen, hat sich Kapitel 4 abschließend den Veränderungen im Verhalten und in der Vokalisation der Weibchen während ihrer Rezeptivität gewidmet und diese auf die potenzielle Übereinstimmung mit dem Zeitpunkt ihres Östrus untersucht, der mit Hilfe der Analyse von Sexualhormonmetaboliten in Kotproben festgestellt wurde. Dabei erwiesen sich die Hormonprofile der Progesteronmetaboliten (fPM) als zuverlässiges Maß für die Identifikation der Follikel- und Lutealphasen, während die Hormonprofile der Östrogenmetaboliten (fEM) keinen Aufschluss über die Zyklusphasen liefern konnten. Bei den adulten Weibchen, die ihre Rezeptivität durch die Akzeptanz des Werbe- und Sexualverhaltens seitens der Bullen signalisierten, konnten während dieser Phase signifikante Verhaltensänderungen beobachtet werden. Im Vergleich zu nicht-rezeptiven Phasen verbrachten die Weibchen mehr Zeit in unmittelbarer Nähe zum Bullen und demonstrierten sowohl deutlich mehr sozio-positive Verhaltensweisen, insbesondere durch das Abspreizen des Schwanzes, als auch mehr Markierverhalten. Bei der Mehrheit der Weibchen fiel diese Rezeptivitätsphase mit dem Tiefststand der fPM-Werten, entsprechend mit ihrem hormonellen Östrus zusammen. Zusammenfassend stellt die Arbeit deutliche Geschlechtsunterschiede sowohl im Verhalten als auch der Vokalisation der Breitmaulnashörner im Reproduktionskontext fest. Während die Bullen ihr Interesse an rezeptiven Weibchen und ihre Fortpflanzungsmotivation vornehmlich durch akustische Kommunikation bekunden, signalisieren die Weibchen ihre Fortpflanzungsbereitschaft hauptsächlich durch die olfaktorische Kommunikation. Beide Schwerpunkte spiegeln die natürliche soziale Organisation der Spezies in der Wildnis wider und sind entscheidend für eine intakte Fortpflanzung. Für ein bestmögliches ex situ Reproduktionsmonitoring sollten daher alle geschlechtsspezifischen Verhaltensmuster sowohl durch entsprechendes Tiermanagement ermöglicht als auch bei Zucht-bezogenen Entscheidungen berücksichtigt werden.
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