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The olfactory abilities of canines - detection of the novel coronavirus SARS-CoV-2 in human body fluids by detection dogs

The overall objectives of this thesis were to reveal evidence of a global, severe acute respiratory syndrome coronavirus type 2 (SARS-CoV-2)-specific odour in sample material from infected individuals that trained dogs can be able to detect with high diagnostic accuracies, as well as the development of an effective and safe training method for SARS-CoV-2 detection dogs.

In both parts of the project, German Armed Forces service dogs were conditioned to a SARS-CoV-2 specific scent with a device called Detection Dog Training System (DDTS; Kynoscience UG, Germany) based on positive reinforcement to avoid any bias by dog handler or trainer and promote independent work of the dogs.

In the initial pilot study, we were able to address the question of an existing pathogen-specific odour in beta propiolactone (BPL)-inactivated salivary and tracheobronchial secretion samples from hospitalised coronavirus disease 2019 (COVID-19) patients and achieved high diagnostic accuracies in dogs with little variance in specificity but relatively high variance in sensitivity. For this purpose, ten service dogs of the German Armed Forces were trained but only eight were suitable for the test procedure. The dogs were capable of discriminating between samples of SARS-CoV-2 infected and non-infected individuals with average diagnostic sensitivity of 83% and specificity of 96%. During the presentation of 1012 randomised samples, the dogs achieved an overall average detection rate of 94% (±3.4%). These findings indicate that trained detection dogs are able to detect respiratory secretion samples from hospitalised and clinically diseased SARS-CoV-2 infected patients by discriminating between samples from SARS-CoV-2 infected patients and negative controls.

In the second study, ten dogs were trained for eight days to detect SARS-CoV-2 infections in beta-propiolactone inactivated saliva samples as used in the pilot study. Thereafter, the subsequent cognitive transfer performance for the recognition of non-inactivated sample material and diagnostic accuracy were tested on non-inactivated saliva, urine, and sweat samples in a randomised, double-blinded controlled study.

Dogs trained to detect inactivated saliva samples from SARS-CoV-2 infected patients transferred the conditioned odour to non-inactivated saliva samples without further training. They were tested on a total of 5242 randomised samples and identified non-inactivated saliva samples with a sensitivity of 84% and specificity of 95%. In a following experiment to compare the odour detection between the three non-inactivated body fluids, diagnostic sensitivity and specificity were 95% and 98% for urine, 91% and 94% for sweat, 82%, and 96% for saliva, respectively.

These findings indicate a general symptom- and body fluid-independent, SARS-CoV-2-specific VOC-pattern detectable by trained dogs. All of the three body fluids were equally suitable for this screening method.

Overall, it was demonstrated that it is possible to condition dogs to a general SARS-CoV-2 specific odour in different body fluids (saliva, urine, sweat) and to train a reliable indication behaviour. The developed training method is effective, successful and leads to a high diagnostic accuracy. The importance of medical detection dogs shows an upward trend, however, some difficulties must be overcome in standardised dog training and certification of the method in order to train reliable detection dogs.

Die Hauptintentionen dieser Arbeit waren der Nachweis eines globalen, SARS-CoV-2-spezifischen Geruchs in Probenmaterial infizierter Personen, den trainierte Hunde mit hoher diagnostischer Genauigkeit erkennen können, sowie die Entwicklung einer effektiven und sicheren Trainingsmethode für SARS-CoV-2-Spürhunde.

In beiden Teilen des Projekts wurden Diensthunde der Bundeswehr mit einer Maschine, genannt DDTS, auf einen SARS-CoV-2-spezifischen Geruch konditioniert. Die Trainingsmethode basierte auf positiver Verstärkung, vermied jegliche Beeinflussung der Hunde durch Hundeführer oder Trainer und erlaubte ein unabhängiges Arbeiten der Hunde.

In der initialen Pilotstudie konnten wir die Frage nach einem vorhandenen pathogenspezifischen Geruch in BPL-inaktivierten Speichel- und Tracheobronchialsekretproben hospitalisierter COVID-19-PatientInnen beantworten und erzielten hohe diagnostische Genauigkeiten der Screeningmethode durch Hunde mit geringer Varianz der Spezifität, aber relativ hoher Varianz der Sensitivität. Zu diesem Zweck wurden zehn Diensthunde der Bundeswehr ausgebildet, von denen sich jedoch nur acht für das Testverfahren als geeignet erwiesen. Die Hunde waren in der Lage, zwischen Proben von SARS-CoV-2-infizierten und nicht-infizierten Personen mit einer durchschnittlichen diagnostischen Sensitivität von 83% und einer Spezifität von 96% zu unterscheiden. Bei insgesamt 1012 randomisierten Probenpräsentationen erreichten die Hunde eine durchschnittliche Gesamtdetektionsrate von 94 %. Die erzielten Ergebnisse deuten darauf hin, dass trainierte Spürhunde in der Lage sind, respiratorische Sekretproben hospitalisierter und klinisch erkrankter, SARS-CoV-2-infizierter Patienten zu erkennen und diese von SARS-CoV-2 negativen Kontrollproben zu unterscheiden.

In der zweiten Studie wurden zehn Hunde acht Tage lang darauf trainiert, SARS-CoV-2-Infektionen in mit Beta-Propiolacton inaktivierten Speichelproben, genau wie in der ersten Studie, zu erkennen. Anschließend wurde die kognitive Transferleistung der Hunde an nicht inaktiviertem Probenmaterial getestet. Hierzu wurde die diagnostische Genauigkeit der Hunde an nicht inaktivierten Speichel-, Urin- und Schweißproben in einer randomisierten, doppelt verblindeten, kontrollierten Studie ermittelt.

Alle Hunde übertrugen den konditionierten Geruch ohne weiteres Training auf nicht-inaktivierte Speichelproben. Sie wurden an insgesamt 5242 randomisierten Probenpräsentationen getestet und identifizierten nicht-inaktivierte Speichelproben mit einer Sensitivität von 84% und einer Spezifität von 95%. In einem anschließenden Durchgang zum Vergleich der Infektionsdetektion zwischen den drei nicht inaktivierten Körperflüssigkeiten lagen die diagnostische Sensitivität und Spezifität bei 95% und 98% für Urin, 91% und 94% für Schweiß sowie 82% und 96% für Speichel.

Diese Ergebnisse deuten auf ein globales, symptom- und körperflüssigkeitsunabhängiges, SARS-CoV-2-spezifisches VOC-Muster hin, das von den trainierten Hunden detektiert wird. Alle drei Körperflüssigkeiten waren ähnlich gut für diese Screening-Methode geeignet.

Insgesamt konnte gezeigt werden, dass es möglich ist, Hunde auf einen SARS-CoV-2-spezifischen Geruch in verschiedenen Körperflüssigkeiten (Speichel, Urin, Schweiß) zu konditionieren und ein zuverlässiges Anzeigeverhalten zu trainieren. Die entwickelte

Trainingsmethode ist effektiv, erfolgreich und führt zu einer hohen diagnostischen Genauigkeit dieser Screening-Methode. Die Ausbildung und der Einsatz medizinischer Spürhunde gewinnen immer mehr an Bedeutung, jedoch müssen noch einige Herausforderungen bezüglich einer standardisierten Hundeausbildung und der Zertifizierung dieser Methode überwunden werden, um zuverlässige Spürhunde auszubilden.

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