Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Effects of habitat fragmentation in a tropical rain forest ecosystem: a case study on the genetic diversity of small mammal communities in the Lower Kinabatangan floodplain on Borneo, Sabah, Malaysia

An exceptionally high degree of biodiversity and endemic species is concentrated in the tropical forests of Southeast Asia. Large-scale anthropogenic deforestation in this region resulted in habitat loss and fragmentation, and causes severe problems for the maintenance of the biodiversity. Effects of habitat fragmentation have been studied comprehensively, but negative consequences are still controversially discussed and cannot be generalised. One reason is that the impacts of habitat fragmentation depend on several species-specific traits, and individuals of different species can be affected in a variety of ways. Knowledge of the ecological plasticity and sensitivity of a wide range of species is therefore essential to evaluate generalised fragmentation effects and to formulate effective conservation and management plans. Tropical small mammals, which occur in highly diverse and species-rich communities, are a suitable model to assess fragmentation effects on species with varying ecological requirements. This thesis investigated population genetic structures in non-volant small mammal communities inhabiting forest fragments in the Lower Kinabatangan floodplain on Borneo. The landscape along the Lower Kinabatangan River is highly degraded by anthropogenic modifications and dominated by oil palm plantations but still retains a high floral and faunal diversity. The impact of landscape modifications has so far been studied for larger animals but not for small mammals of this region. Equally scarce are population genetic studies assessing the influence of the fragmented landscape on population genetic structures to evaluate long-term viability and population persistence. Until now, this has only been conducted for the Bornean elephant and some primate species. Furthermore, in fragmented habitats, biogeographical barriers, such as rivers, might represent an important additive factor restricting migratory capabilities even further, leading to a reduction or interruption of gene flow and an increased genetic differentiation among populations. For example, the Kinabatangan itself represent an important dispersal barrier in orangutans. How the Kinabatangan River and other geographic characteristics (e.g. tributaries, roads) affect the dispersal of non-volant small mammals and what effect the forest fragmentation has on population structures are the questions which has to be answered in this thesis. In the first part of this thesis the effects of forest fragmentation and geographical barriers, especially the Kinabatangan River, was assessed for the whole small mammal community. First, taxonomic classifications based on mitochondrial cytochrome b (cyt b) and 16S rRNA sequences were conducted to classify all captured specimen correctly. Subsequent investigations on intraspecific molecular variations in cyt b sequences revealed heterogeneous barrier effects of the different landscape features for different taxa. Dispersal and gene flow were shown to be impeded by the Kinabatangan River in squirrels and tree shrews, but not in rats and the moonrat Echinosorex gymnura. Signals of genetic differentiation between populations indicated additional limitations in terrestrial vagility along riverbanks in a subset of species. Finally, to infer the dispersal regime for the study species, the sex-specific representation of cyt b haplotype diversity was evaluated for all species. A clear signal of sex-biased dispersal was only found in two murid species. The influence of habitat fragmentation on population genetic signatures was examined in more detail for one tree shrew species, the Bornean tree shrew (Tupaia longipes), in the second part of this thesis. Mitochondrial DNA sequences (cyt b) were used in combination with nuclear DNA marker (microsatellites) to assess the genetic connectivity and discontinuities in fragmented subpopulations inhabiting forest remnants along both sides of the Kinabatangan River. While gene flow was undisturbed between connected forest fragments, pronounced genetic differentiation and irregular haplotype distribution indicated genetic fragmentation in isolated forests. In particular, larger oil palm plantations seem to act as migration barriers, reducing genetic connectivity between fragmented subpopulations of T. longipes. Signals of reduced dispersal were distinct in males and females alike. In conclusion, the studies confirm a diverse small mammal community within the remaining forest fragments along the Lower Kinabatangan River. However, low abundancies of rare habitat specialists, the overrepresentation of common generalists, the unexpected absence of otherwhise common native species and the presence of invasive commensals indicate ongoing shifts within the Kinabatangan small mammal assemblages. The studies emphasise the importance of continuous habitats to maintain gene flow and preserve genetic diversity in small mammal species inhabiting anthropogenically disturbed landscapes. Certain geographic features were identified as important barriers to dispersal and gene flow in the highly modified landscape along the Lower Kinabatangan River. The Kinabatangan River itself was shown to represent an important factor, which both negatively (in squirrels and in tree shrews) and positively (in murids and E. gymnura) affected migration and gene flow and shaped genetic structures in small mammals. While based on both mitochondrial and nuclear markers, oil palm plantations were proposed as another major factor limiting spatial distribution of individuals in T. longipes and (based on mitochondrial marker) in some other small mammal species, the Kinabatangan road or tributaries seem not to impede dispersal. Barrier width and age were attributed to define the effectiveness of dispersal barriers in small mammals. Finally, habitat fragmentation may have induced shifts in the dispersal patterns of males and females. This would explain why this study did not find evidence for sex-biased dispersal neither based on maternally inherited mitochondrial marker (most small mammals) nor with a set of bi-parentally inherited microsatellites (T. longipes). However, sample sizes were often too small to reliably assess effects of plantations and/or other potential barriers (e.g. tributaries or roads) on genetic structures in the majority of the studied species and clearly need future attention.

Ein hoher Grad an Biodiversität und endemischen Arten ist in den tropischen Regenwäldern Südost Asiens beheimatet. Großflächige Abholzungen der Wälder in dieser Region haben dazu geführt, dass Habitate dezimiert und fragmentiert wurden, was eine Gefahr für den Erhalt der Artenvielfalt darstellt. Obwohl Fragmentierungseffekte bereits eingängig untersucht wurden, werden deren negative Auswirkungen weiterhin kontrovers diskutiert und können nicht artübergreifend pauschalisiert werden. Ein Grund dafür ist, dass abhängig von artspezifischen Eigenschaften sich Fragmentierungseffekte auf unterschiedliche Art und Weise manifestieren können. Artübergreifende Kenntnisse über ökologische Plastizitäten und Sensitivitäten sind daher notwendig die Auswirkungen von Fragmentierungseffekten genauer einschätzen zu können und basierend darauf effektive Schutzmaßnahmen zu entwickeln. In den tropischen Regenwäldern sind Kleinsäuger in äußerst diversen Artengemeinschaften organisiert, wodurch sich diese besonders gut eignen um Fragmentierungseffekte an einer Vielzahl von Arten mit spezifischen ökologischen Ansprüchen genauer zu untersuchen. In dieser Arbeit wurden dazu populationsgenetische Strukturen von Kleinsäugern aus dem Gebiet des Kinabatangan Flusses auf Borneo untersucht. Die Wälder entlang des Kinabatagans sind durch großflächige Rodungen und Umwandlung zu Palmölplantagen stark dezimiert wurden und bestehen zum Teil nur noch als vereinzelte Fragmente inmitten einer hochgradig anthropogen geprägten Landschaft. Dennoch ist in den verbliebenen Waldfragmenten noch eine hohe Biodiversität an Pflanzen und Tierarten vorhanden. Bisher wurden Fragmentierungseffekte hauptsächlich an Großsäuger untersucht, sind für die Kleinsäuger dieser Region jedoch noch völlig unbekannt. Im Speziellen wurden populationsgenetische Studien zu Langzeitauswirkungen der Habitatfragmentierung größtenteils vernachlässigt und wurden bislang nur am Borneo-Zwergelefanten und einigen Primaten durchgeführt. In fragmentierten Landschaften stellen geographische Merkmale oftmals zusätzliche Barrieren dar, die die Verteilung von Individuen und somit den Genfluss zwischen Population beeinträchtigen können. Für Orang-Utans beispielsweise konnte der Kinabatangan Fluss als eine solche Barriere identifiziert werden. Inwieweit der Kinabatangan und andere geographische Strukturen (z.B. Nabenflüsse, Straßen) sowie die ausgeprägte Waldfragmentierung Einfluss auf die Verteilung der dort vorkommenden Kleinsäuger und deren Populationsstrukturen nimmt soll in dieser Arbeit geklärt werden. Im ersten Teil der Arbeit wurden dazu die Kleinsäuger zunächst anhand von Cytochrome b (cyt b) und 16S rRNA Sequenzen taxonomisch klassifiziert. Anhand von anschließenden molekulargenetischen Untersuchungen artspezifischer Divergenzen entlang der generierten cyt b Sequenzen, konnten schließlich Effekte verschiedener Landschaftsmerkmale als Dispersionsbarriere aufgezeigt werden. Diese waren sehr heterogen ausgeprägt und unterschieden sich je nach Taxon. Besonders in Hörnchen und Spitzhörnchen waren die Migration und der Genfluss zwischen Populationen der beiden Ufer des Kinabatangan eingeschränkt, jedoch weniger stark bei Muriden und dem Rattenigel Echinosorex gymnura. In einigen Arten der untersuchten Kleinsäuger waren zudem genetische Differenzierungen zwischen Populationen innerhalb einer Flussseite vorhanden, die darauf hindeuten, dass eine zusätzliche Einschränkung der terrestrischen Vagilität besteht. Abschließend wurden sexspezifische Ausprägungen und Verteilungsmuster von cyt b Haplotypen genutzt, um artspezifische Migrationsmuster der Kleinsäuger zu identifizieren. Ein eindeutiges sexspezifisches Muster war jedoch nur in Arten der Gattung Maxomys zu finden. Im zweiten Teil dieser Arbeit wurden schließlich Auswirkungen von Habitatfragmentierungen eingehender untersucht, indem populationsgenetische Signaturen des Borneo Langfuß-Spitzhörnchens (Tupaia longipes) erfasst und ausgewertet wurden. Hierzu wurden sowohl mitochondriale (cyt b) Sequenzen analysiert als auch Mikrosatelliten genotypisiert, um genetische Konnektivitäten bzw. Diskonnektivitäten zwischen Subpopulationen zu erfassen, die in den fragmentierten Waldgebieten entlang beider Ufer des Kinabatangans vorkommen. Während der Genfluss zwischen Populationen aus zusammenhängenden Waldfragmenten weitestgehend ungestört war, deuten ausgeprägte genetische Differenzierungen zwischen Populationen und Unregelmäßigkeiten in der Verteilung von cyt b Haplotypen auf eine genetische Fragmentierung in isolierten Fragmenten hin. Besonders limitiert war die genetische Konnektivität zwischen fragmentierten Subpopulationen, wenn diese durch großflächige Palmölplantagen getrennt waren. Einschränkungen im Migrationsvermögen bedingt durch Habitatfragmentierung konnten sowohl in männlichen als auch weiblichen T. longipes festgestellt werden. Zusammenfassend konnte in dieser Arbeit eine diverse Kleinsäugergemeinschaft in den verbleibenden Wäldern entlang des Kinabatangan bestätigt werden. Jedoch deuten geringe Fangzahlen an seltenen Habitatspezialisten, eine Überrepresentation an Habitatgeneralisten, eine unerwartete Abwesenheit von andernorts häufigen Arten sowie das Vorhandensein von invasiven Arten auf mögliche Fluktuationen innerhalb der Kleinsäugergemeinschaften hin. Beide Studien dieser Arbeit betonen die Bedeutsamkeit von zusammenhängenden Waldgebieten für die Aufrechterhaltung des Genflusses zwischen und die genetische Diversität innerhalb von Kleinsäugerpopulationen in fragmentierten Landschaften. Bestimmte geographische Merkmale konnten als bedeutsame Dispersionsbarriere identifiziert werden, die den Genfluss zwischen Subpopulation entlang des Kinabatangans beeinträchtigen. Der Kinabatangan selbst stellt eine geographische Barriere dar, der den Genfluss und die Migration von Individuen zum einen negativ beeinflusst (Hörnchen und Spitzhörnchen), der aber zum anderen populationsgenetische Strukturen in positiver Weise unterstützen und formen kann (Muridae und E. gymnura). Sowohl anhand von mitochondrialen als auch nukleären Markersytemen konnten Palmölplantagen als eine weitere Dispersionsbarriere identifiziert werden, die die räumliche Verteilung von T. longipes und auch von anderen Kleinsäugerarten (identifiziert anhand von mitochondrialen Markern) entlang des Kinabatangan negativ beeinträchtigen können. Die vorhandene Straße und Nebenflüsse des Kinabatangan stellten dagegen keine Dispersionsbarriere dar. Die Effektivität von vorhandenen Barrieren scheint insbesondere von dessen Breite und Alter abhängig zu sein. Darüber hinaus, ist es möglich, dass die Fragmentierung der Wälder Veränderungen in den geschlechtsspezifischen Migrationsmustern vom Männchen und Weibchen hervorgerufen hat, was erklären würde, warum in der vorliegenden Arbeit weder anhand von maternal vererbten mitochondrialen Marker (der meisten Kleinsäuger) noch in bi-parental vererbten Mikrosatelliten (T. longipes) ein geschlechtsspezifischer Einfluss in den Migrationsmustern zu erkennen war. Es ist jedoch zu erwähnen, dass für die meisten untersuchten Kleinsäugerarten der Stichprobenumfang zu gering war, um einen Barriereneffekt von Plantagen und anderen Landschaftsmerkmalen (z.B. kleineren Nebenflüssen oder Straßen) eindeutig zu bestätigen. Hierfür sind weiterführende Studien sinnvoll und notwendig, um diese Fragestellungen zweifelsfrei zu klären.

Cite

Citation style:
Could not load citation form.

Rights

Use and reproduction:
All rights reserved

Export