Gastrointestinal parasites of North Sea and Baltic marine mammals: pathological impact and species diversity of Corynosoma spp. (Acanthocephala) and anisakid nematodes

Lakemeyer, Jan

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Gastrointestinal parasites of North Sea and Baltic marine mammals : pathological impact and species diversity of Corynosoma spp. (Acanthocephala) and anisakid nematodes

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Seehunde, Kegelrobben und Schweinswale sind weit verbreitete und heimische marine Säuger in der Nord- und Ostsee. Anthropogene Aktivitäten und parasitäre, bakterielle und virale Infektionskrankheiten stellen die größten Bedrohungen dar. Insbesondere Parasiten sind wichtige Infektionserreger. Neben dem Respirationstrakt ist vor allem der Gastrointestinaltrakt befallen, hier sind besonders anisakide Nematoden im Magen und Acanthocephala (Corynosoma spp.) im Darm bedeutend. C. strumosum und C. magdaleni befallen den Dünndarm bei Seehunden und Kegelrobben, während C. semerme den Dickdarm und Blinddarm befällt. Letztere Art befällt häufig hochgradig Ostsee-Kegelrobben und steht mit Colonulcera in Verbindung. C. semerme verursacht diese Ulcera womöglich durch die Anheftung in der Darmschleimhaut, zudem tritt eine Tunica muscularis-Hypertrophie der Colonwand auf in Folge des chronischen Entzündungsprozesses. Diese Veränderungen zählen zum seit den 1970er Jahren vermehrt beobachteten Baltic Seal Disease Complex (BSDC). Der BSDC wurde in Verbindung mit persistenten organischen Schadstoffen gebracht, die das Immunsystem und Hormonsystem der Ostsee-Kegelrobben beeinträchtigten. Im Gegensatz zu den übrigen Läsionen traten Colonulzera weiterhin bei adulten Männchen auf, aber auch bei Jungtieren, nach der Schadstoffreduktion in der Umwelt seit den 1990er Jahren. Die Untersuchung von n = 83 Ostsee-Kegelrobben in dieser Studie belegte dies, charakterisierte die pathologischen Veränderungen im Colon und zeigte den Zusammenhang zwischen dem Corynosoma-Befall und Darmentzündungen, insbesondere einer chronischen, ulzerativen Colitis. Außerdem wurde in dieser Studie bei der Untersuchung von n = 1156 Nordsee-Seehunden ein Zusammenhang der beiden Dünndarmarten mit Darmentzündungen festgestellt, am häufigsten einer chronischen, granulomatösen, eosinophilen oder lymphoplasmazellulären Enteritis. Weiterhin wurde ein Anstieg der Befallsprävalenz bei Nordsee-Seehunden seit 2012 nachgewiesen. Bei Schweinswalen wie auch bei Robben verursachen anisakide Nematoden ebenfalls Entzündungen, hierbei eine chronische, ulzerative Gastritis. Im Untersuchungsgebiet sind vor allem Anisakis simplex sensu stricto (s. s.) bei Schweinswalen, sowie Pseudoterranova decipiens und Contracaecum osculatum bei Seehunden und Kegelrobben von Bedeutung. Diese drei Nematodenarten haben, inklusive der Fischnematodenart Hysterothylacium aduncum, zoonotisches Potenzial, insbesondere durch den Verzehr von rohem oder ungenügend gegartem Fisch. Daher ist die Identifikation der verschiedenen Arten essentiell für die Gesundheitsüberwachung der marinen Säuger und die Lebensmittelsicherheit. Die Taxonomie dieser Gattungen ist kompliziert durch makroskopisch und genetisch sehr ähnliche Schwesternarten und Larvenstadien. Daher stellt der Restriktionsfragmentlängenpolymorphismus (RFLP) bei der Artbestimmung eine geeignete Alternative zur makroskopischen Bestimmung und genetischen Sequenzierung dar. Diese Methode wurde angewandt, um das Artenspektrum in Schweinswalen aus Nordsee, Ostsee und Norwegen (jeweils n=5 Nematoden) zu untersuchen, da die Nematoden in vorherigen Studien nur als A. simplex oder A. simplex sensu lato (s. l.) bezeichnet wurden. Dabei wurden drei Restriktionsenzyme (HinfI, RsaI, HaeIII) ausgewählt, die ein breites Spektrum an Arten mittels ihrer Bandenmuster differenzieren können. Die Studie ergab, dass A. simplex s. s. die dominante Art in Schweinswalen aus allen Untersuchungsgebieten ist, allerdings identifizierte nur HinfI in der Nordsee einen rekombinanten Genotyp (A. simplex x A. pegreffii). A. pegreffii kommt jedoch im Mittelmeer und an der iberischen Küste vor und die dortigen Schweinswale sind von der nordatlantischen Population isoliert. Ein befallener Transportwirt könnte hier beteiligt gewesen sein. Bei den norwegischen Schweinswalen wurden neben A. simplex s. s. auch H. aduncum und P. decipiens bestimmt. H. aduncum stammte vermutlich aus einem damit befallenen Beutefisch, während der P. decipiens-Befall einen mit Robben geteilten Lebensraum und Beutespektrum in norwegischen Gewässern voraussetzt. In diesem Fall ist der Schweinswal ein Fehlwirt, da dort andere anisakide Nematoden außer Anisakis spp. nicht adult werden. Acanthocephala und anisakide Nematoden sind bedeutende Parasitengruppen bei marinen Säugern mit verschiedenen beteiligten Arten und assoziierten pathologischen Veränderungen, die essentiell eine Charakterisierung erfordern, sowie eine Bestimmung der Arten und Überwachung der Befallsprävalenz. Hierfür sollen die Ergebnisse der beiden Studien Vorgaben und Hilfestellungen geben im Rahmen des Artenschutzes und Managements von marinen Säugern.

Harbour seals, grey seals and harbour porpoises are common and native marine mammals in the North and Baltic Seas. Anthropogenic activities and infectious diseases caused by parasites, bacteria and viruses are the most important threats. Especially parasites are notable infectious agents. Beside the respiratory tract the gastrointestinal tract is regularly parasitised. Gastric anisakid nematodes and intestinal acanthocephalans are responsible mostly. C. strumosum und C. magdaleni infect the small intestines of harbour and grey seals and C. semerme the colon and caecum. The latter species often infects Baltic grey seals severely in association with colonic ulcers. C. semerme is suspected to cause these ulcers by their attachment to the mucosa and a colonic tunica muscularis hypertrophy is often observed as a consequence of chronic inflammation. These lesions are part of the Baltic Seal Disease Complex (BSDC), which was increasingly found in Baltic grey seals since the 1970s. The BSDC was connected with persistent organic pollutants, which impair and disturb the Baltic grey seals´ immune and endocrine system. Most of the lesions became scarce in the animals after the beginning reduction of pollutants in the environment since the 1990s, except the colonic ulcers, which are still found in adult males especially, but also in juveniles. The investigation of n = 83 Baltic grey seals confirmed the still occurring colonic lesions, characterised them histologically and showed the association of Corynosoma infections and intestinal inflammation, in this case a chronic, ulcerative colitis. This study also investigated n = 1,156 North Sea harbour seals and found an association of the small intestinal Corynosoma species with intestinal inflammation, predominantly a chronic, granulomatous, eosinophilic or lympho-plasmacytic enteritis. Furthermore, a significant increase of the prevalence of acanthocephalan infections in North Sea harbour seals was detected from 2012 onwards. Anisakid nematodes also cause inflammation in harbour porpoises and seals, more specifically a chronic, ulcerative gastritis. Anisakis simplex sensu stricto (s. s.) in harbour porpoises as well as Pseudoterranova decipiens and Contracaecum osculatum in harbour and grey seals are important species in the study areas. These three nematode species including the fish nematode Hysterothylacium aduncum have zoonotic potential, especially by consuming raw or insufficiently cooked fish. Therefore, the identification of these species is essential for marine mammal health monitoring and food safety. The taxonomy of these genuses is complex due to macroscopically and genetically similar sibling species and larval stages. The restriction fragment length polymorphism (RFLP) is a suitable alternative to macroscopic determination or sequencing for appropriate species identification. The RFLP was applied to determine the species to species level in North Sea, Baltic and Norwegian harbour porpoises, for which n=5 nematodes from different porpoises from each study area were chosen. Anisakid nematodes were only identified as A. simplex oder A. simplex sensu lato (s. l.) in former studies. Three restriction enzymes (HinfI, RsaI, HaeIII) were selected, which are able to differentiate a broad spectrum of anisakid nematode species by their banding patterns. This study identified A. simplex s. s. as the dominant species in harbour porpoises in all study areas. Additionally, only HinfI found a recombinant genotype of A. simplex x A. pegreffii in the North Sea samples. A. pegreffii is distributed in the Mediterranean Sea and at the Iberian coast and the harbour porpoise population there is genetically isolated from the North Atlantic population. A migrating transport host might be involved. Beside A. simplex s. s., H. aduncum and P. decipiens were detected in Norwegian harbour porpoises. H. aduncum probably originates from an infected prey fish species, whereas P. decipiens implies a shared habitat and prey with seals in Norwegian waters. The harbour porpoise is an accidental host in this case, because other nematodes than Anisakis spp. usually do not mature in cetaceans. Acanthocephalans and anisakid nematodes are important parasites in marine mammals with a large diversity of involved species and associated lesions, which necessitate a characterisation as well as an exact species identification and prevalence monitoring. The present studies intend to give a guideline and assistance for the purposes of marine mammal species conservation and management.