Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Acoustic signal variation of mouse lemurs : implications for taxonomy and conservation

Hasiniaina, Irène Alida Frankline

Kommunikationslaute können eine wichtige Rolle bei der Evolution von Arten und deren Adaption spielen und werden als Instrumente für das non-invasive Monitoring insbesondere von kryptischen Tierarten diskutiert. Bioakustik Monitoring ermöglicht, Informationen über die Verbreitung und Abundanz einer Art zu erhalten und die Funktion der Vokalisation im Kontext sozialer Interaktionen zu verstehen. Madagaskar ist ein Hotspot der Biodiversität und bietet Lebensraum für eine Vielzahl gefährdeter Arten. Empirische Untersuchungen zu geographischen Variationen akustischer Signale und ihrer Bedeutung für die Anpassung an Umweltveränderungen und die Evolution von Lemuren befinden sich derzeit jedoch noch in der Anfangsphase. Eine Erweiterung des derzeitigen Kenntnisstandes als wissenschaftliche Grundlage für Naturschutz- und Management Programme ist insbesondere im Hinblick auf die steigende Anzahl gefährdeter Mausmakiarten dringend erforderlich, da nur geschützt werden kann, was bekannt ist. Das Ziel der vorliegenden Arbeit war daher die geographische Variation akustischer Signale und deren Bedeutung für die Taxonomie und Naturschutzbiologie innerhalb der Gattung der kleinsten Lemuren Madagaskars, Microcebus spp. zu untersuchen. Acht genetisch differenzierte Spezies wurden in die Untersuchungen eingeschlossen, M. murinus, M. ravelobensis, M. bongolavensis, M. danfossi, M. margotmarshae, M. lehilahytsara, M. myoxinus und M. mamiratra. Diese Arten leben im Norden und Nordwesten Madagaskars und wurde basierend auf phylogenetischen Methoden bestimmt, Daten zur Biologie der meisten Arten fehlen jedoch. Trockene Laub-, Regen- und Übergangswälder, in denen Mausmakis im Nordwesten des Landes vorkommen, gehören zu den am stärksten gefährdeten Biomen der Welt; hier muss der Naturschutz dringend etabliert werden. In vorangegangenen bioakustischen Untersuchungen wurde bereits gezeigt, dass Mausmakis akustisch sehr aktiv sind und über ein komplexes vokales Repertoire verfügen. Diese Dissertation hat das Ziel, den derzeitigen Wissensstand zur Bedeutung akustischer Signale sowie die Naturschutzbiologie der acht untersuchten Mausmakiarten zu erweitern. Um dies zu erreichen werden standardisierte bioakustische, ethologische und morphologische Methoden während der Feldarbeit entlang eines Transekts im Norden und Nordwesten Madagaskars genutzt und mit den bekannten phylogenetischen Daten in Beziehung gesetzt. Im ersten Teil der Arbeit wurde das vokale Repertoire des gefährdeten Claire-Mausmakis, M. mamiratra, beschrieben, dessen Verbreitungsgebiet auf die Regenwälder der Insel Nosy Be beschränkt ist. Die Studie benennt physische Charakteristika unterschiedlicher Rufe und quantifiziert Informationen der vokalen Rate von Rufen die während sozialen Begegnungen erzeugt wurden. Zwölf Dyaden (sechs Männchen-Weibchen, sechs Männchen-Männchen) wurden in standardisierten sozialen Begegnungsexperimenten untersucht. Vokales und soziales Verhalten wurde pro Dyade an sechs aufeinander folgenden Tage in den ersten drei Stunden der Aktivitätsperiode untersucht. Dabei wurden Tonaufnahmen der Vokalisationen gemacht, die mit sozialem und nicht-sozialem Verhalten assoziiert waren. Das vokale Repertoire wurde bestimmt, basierend auf der visuellen Untersuchung von Spektrogrammen und standardisierten multiparametrischen Sound-Analysen. Sieben verschiedene Ruftypen, der Tsak, der Zip, der Trill single modulated, der Trill multi-modulated, der Whistle, der Croak, und der Grunt wurden unterschieden und beschrieben. Des Weiteren konnte gezeigt werden, dass Claire-Mausmakis in einem hochfrequenten / Ultraschall Frequenzfenster von 10 bis 35 kHz kommunizieren. Es wurden signifikante Unterschiede in der Vokalisationsrate zwischen Männchen-Männchen und Männchen-Weibchen Dyaden beobachtet die im Zusammenhang mit agonistischen Konflikten standen. Dominante Individuen zeigten höhere Vokalisationsraten, was die Hypothese eines ehrlichen Signals unterstützt. Im zweiten Teil der vorliegenden Arbeit wurde die mögliche Bedeutung akustischer Signale für die Adaptation und Evolution von Mausmakis untersucht. Dazu habe ich mich auf den agonistische Ruftyp “Tsak“, der von allen acht genannten und genetisch definierten Mausmakiarten häufig geäussert wird, konzentriert. Drei mögliche evolutive Mechanismen wurden getestet, die möglicherweise einen Einfluss auf akustische Variationen zwischen den Arten hatten: Zugehörigkeit zu einem phylogenetischen Cluster, Typ des Waldhabitats (Trocken-, Regen- und Übergangswald) und ob die Tiere in Sympatrie oder Allopatrie mit anderen Mausmakiarten leben. Die untersuchten Mausmakiarten konnten anhand der akustischen Parameter ihrer Rufe unterschieden werden. Die Zugehörigkeit zu einem phylogenetischen Cluster hatte einen Einfluss auf die akustische Struktur des Rufes, während der Habitattyp und das gemeinsame Vorkommen (Sympatrie versus Allopatrie) von Arten die akustische Diversität nicht erklären konnten. Diese Ergebnisse stützen die Hypothese, dass stochastische Faktoren, wie beispielsweise genetische Drift, das beste Erklärungsmodell für die akustische Vielfalt in sozialen Kommunikationsrufen von Mausmakis darstellen. Zusammenfassend liefert diese Studie die ersten Ergebnisse, die uns helfen, die Rolle der Vokalisation im Rahmen der Diversität und Evolution von Mausmakis zu verstehen. Die vorliegende Arbeit gibt einen Einblick in die Bedeutung von vokaler Kommunikation und die darin enthaltenen Informationen über die Biologie, Ökologie und Diversität nahverwandter, kryptischer Mausmakiarten. Damit trägt die Arbeit dazu bei, die Rolle der Bioakustik im Kontext von Evolution, Taxonomie und Naturschutzbiologie von Primaten besser zu verstehen und Kommunikationslaute als Instrument für bioakustisches Monitoring im Naturschutz einzusetzten.

Acoustic signals are discussed to play a major role in animal speciation and adaptation, as well as in non-invasive species identification. Bioacoustics is known as a useful tool to provide information on the distribution and abundance of a given species and to understand the role of vocalizations in social interactions. Madagascar is a hotspot of biodiversity and contains a variety of endangered species. However, empirical research on geographical variation of acoustic signaling systems and their significance for adaptation to environmental change and evolution in lemurs is currently in its infancy. Especially knowledge about the increasing number of endangered mouse lemur species is urgently needed as a first step for any conservation and management programs, since only what is known can be protected. The aim of this research is therefore to study the geographical variation of acoustic signaling behavior and its implication for taxonomy and conservation biology by using the radiation of the smallest bodied lemurs of Madagascar, Microcebus spp. Eight genetically defined species have been studied namely, M. murinus, M. ravelobensis, M. bongolavensis, M. danfossi, M. margotmarshae, M. lehilahytsara, M. myoxinus and M. mamiratra. Species identification of mouse lemurs in north and northwestern Madagascar is based solely on phylogenetic methods; for most species, data on their biology is lacking. Dry deciduous, transitional and rainforests, where mouse lemurs in northwestern Madagascar occur, belong to the most threatened biomes of the world; conservation urgently needs to be established. It has already been shown in previous bioacoustics research that mouse lemurs are highly vocal, exhibiting a complex vocal repertoire and using vocalizations to govern challenges in their ecological and social world. By combining standardized morphological, bioacoustics and ethological approaches in the field along a transect in north and northwestern Madagascar with known phylogenetic data, this study will enhance our knowledge on the role of acoustic signals as well as the conservation biology of eight mouse lemur species. In the first part of the study, I will establish the vocal repertoire of the critically endangered Claire’s mouse lemur, M. mamiratra, limited to the rainforest of the island of Nosy Be, Madagascar. This study describes physical characteristics and quantified information on vocal acoustics of calls exchanged during social encounters. Twelve dyads (six male / female and six male / male) have been studied in a standardized social-encounter paradigm where vocal and social behaviors were investigated. Over six successive nights per dyad, I audio-recorded vocalization associated with social and non-social behaviors for three hours at the beginning of the activity period in the evening. The vocal repertoire was established based on the visual inspection of spectrograms and standardized multiparametric sound analyses. Seven different call types, the Zip, the Trill single modulated, the Trill multi-modulated, the Whistle, the Tsak, the Croak and the Grunt were described. Moreover, Claire’s mouse lemur was proven to communicate in a high frequency/ultrasonic frequency window from 10 to 35 kHz. Significant differences in vocal rates between male-male and male-female dyads were observed linked to agonistic conflicts. Dominant mouse lemurs exhibited higher vocal rates, supporting the honest signaling hypothesis. In the second part of the study, I investigated whether acoustic signaling systems play a major role for adaptation and evolution in mouse lemurs. Eight genetically defined mouse lemur species were studied, focusing on agonistic calls. Within this study, the acoustic variation of the “Tsak” call was analyzed, which is one of the call types used during agonistic interaction. I considered three major factors, which might have influenced the acoustic variation across species: clade membership, forest type, and pattern of sympatry/allopatry. Genetically defined mouse lemur species were discriminated based on acoustic parameters of their calls. Clade membership had an impact on acoustic signals whereas forest type and the pattern of allopatry and sympatry did not explain the acoustic diversity. This favors the hypothesis that stochastic factors, such as genetic drift may best explain acoustic diversification in social communication calls of mouse lemurs. To sum up, this study provides the first step of a framework to understand the role of vocalizations in mouse lemur diversity and evolution. All in one, this research provides insight into how vocal communication can provide information on the biology, ecology as well as diversity of closely related cryptic species of mouse lemurs. With this thesis, I will contribute to unravel the role of bioacoustics for primate evolution, taxonomy and conservation biology and how bioacoustics can be used as tool for species monitoring.

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Hasiniaina, Irène: Acoustic signal variation of mouse lemurs. implications for taxonomy and conservation. Hannover 2019. Tierärztliche Hochschule Hannover.

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