Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Analysis of the reproductive biology of harbour porpoises (Phocoena phocoena) from the North and Baltic Sea on a long-term basis

Kesselring, Tina

As top predators and the only native cetacean species, harbour porpoises (Phocoena phocoena) play an important role in the German oceanic ecosystems. Due to the fact, that harbour porpoises are already exposed to numerous anthropogenic influences, the reproductive lifespan is a sensitive time frame and reproductive health might be the key to a stabile population size in the German ocean areas. This study focussed on the macroscopic and microscopic analysis of the reproductive organs of both, female and male individuals from the North and Baltic Seas. With these analyses it was possible to obtain data on life history events like postnatal gonadal development, age at sexual maturity and seasonality. For female harbour porpoises, we investigated the first signs of sexual maturity for a period of almost two decades (1990 – 2016). Ovaries from 111 female harbour porpoises from the German North and Baltic Sea were examined for the presence and morphological structure of follicles, corpora lutea and corpora albicantia. These specimens were selected by the criteria of status of decomposition in order to exclude biases due to poor tissue preservation. Based on the ovarian characteristics we performed the first model-based estimation of age at sexual maturity for harbour porpoises from German waters. Additionally, we produced a demographical age structure based on all female strandings and bycatches from German coasts. For males, the testes of 127 harbour porpoises from the North and Baltic Sea that became stranded or by-caught in the years 1998 to 2016 were histologically examined. For the identification of changes in testes morphology and morphometry of adult harbour porpoises during the course of the year, special characteristics like germ cell associations (stages) and diameter of seminiferous tubules were noted for each month. Our results of the examination of female harbour porpoises showed that corpora lutea and corpora albicantia as signs of former ovulation events could be found in individuals at an age of 4.95 (± 0.6) years. No significant differences between specimens from the North and Baltic Sea were detected. However, the average age at death differed significantly with 5.70 (± 0.27) years for North Sea animals and 3.67 (± 0.30) years for those in the Baltic Sea. The histological analysis of the testes showed that first signs of sexual maturity could be detected in animals older than three years, while individuals older than four years could be listed as ‘adults’, showing a staging of spermatogenesis and a seasonal circle. Since more than one stage of spermatogenesis could be found per cross section of the seminiferous tubules of adult harbour porpoises, these results are similar to findings in men and some ape species. This rare phenomenon is called multi-stage-arrangement. In sexually active males from the high breeding season (June and July) eight stages of spermatogenesis were identified and all stages occurred simultaneously, while during the non-breeding season (August to May) only residual spermatogenesis or constituent germ cell populations were found. In addition, an increasing number of missing germ cell generations from August to September was encountered. Our studies provide a detailed description and analysis of the functional anatomy and histology of the female and male reproductive organs of harbour porpoises and might serve as baseline studies for further investigations that deal with effects of anthropogenic influences on the reproductive system of this top predator in the German North and Baltic Sea, the harbour porpoise.

Der Schweinswal ist die einzige in der deutschen Nord- und Ostsee beheimatete Walart und trägt als eine von wenigen Topprädatoren in diesen Gewässern eine hohe Bedeutung für das Gleichgewicht des Ökosystems dieser Meere. Da Schweinswale zahlreichen anthropogenen Einflüssen ausgesetzt sind, ist die mögliche Zeitspanne der Reproduktionsfähigkeit eine sensible Phase für ein Individuum und somit auch für die Populationsstabilität. In dieser Arbeit wurden die Gonaden von weiblichen und männlichen Schweinswalen der Nord- und Ostsee auf makroskopischer und mikroskopischer Ebene untersucht, um reproduktionsbezogene Parameter wie postnatale Entwicklung, saisonale Veränderungen und Alter der Geschlechtsreife dokumentieren und analysieren zu können. Von den weiblichen Schweinswalen konnte anhand von 111 Ovarien aus den Jahren 1990 bis 2016 das Alter der Geschlechtsreife durch die morphologische Untersuchung von Funktionskörpern wie Follikeln und Gelbkörpern bestimmt werden. Die Exemplare und Proben wurden aufgrund von Parametern ausgewählt, welche sich negativ auf die Qualität der Präparate auswirken könnte, wie zum Beispiel Verwesungsgrad der Gewebe oder Einfrieren der Proben vor Untersuchung. Auf dieser Analyse der Ovarien basierend wurde erstmalig eine Modellierung für das Alter der Geschlechtsreife von Schweinswalen aus deutschen Gewässern durchgeführt. Diese Analyse wurde mit der Berechnung der demographischen Altersstruktur ergänzt, um dann den Anteil geschlechtsreifer Weibchen an der Gesamtpopulation in der Nord- und Ostsee schätzen zu können. Für die Analyse der männlichen Gonaden wurden die Hoden von 127 Schweinwalen der deutschen Nord- und Ostsee aus dem Zeitraum 1998 bis 2016 makroskopisch und histologisch untersucht und ausgewertet. Um Veränderungen der Hodenmorphologie und –morphometrie im Jahresverlauf messen zu können, wurden für jeden Monat des Jahres Merkmale im histologischen Bild, wie zum Beispiel Keimzellassoziationen dokumentiert und die Durchmesser der Tubuli seminiferi contorti gemessen. Die Ergebnisse der Analysen der weiblichen Gonaden zeigen, dass Weibchen in einem durchschnittlichen Alter von 4.95 (± 0.6) Zeichen vorheriger Ovulation wie Gelbkörper oder ältere Narben (Corpora albicantia oder Corpora atretica) auf dem Ovar zeigen. Es konnten keine Unterschiede zwischen Tieren der Nord- und Ostsee festgestellt werden. Das durchschnittliche Alter, in dem die Tiere gefunden wurden, unterschied sich jedoch signifikant: Die Schweinswale der Nordsee waren zum Zeitpunkt ihres Todes durchschnittlich 5.70 (± 0.27) Jahre alt, während Tiere aus der Ostsee im durchschnittlichen Alter von 3.67 (± 0.30) Jahren gestorben sind. Die Analyse der männlichen Gonaden ergab, dass erste Anzeichen der Pubertät bereits ab einem Alter von drei Jahren erkennbar sind und Tiere ab einem Alter von vier Jahren Spermatogenesestadien, einen saisonalen Verlauf des Keimepithels und somit volle Geschlechtsreife zeigen. Die Hauptpaarungszeit findet in den Monaten Juni und Juli statt. Während dieser Zeit sind im histologischen Schnitt des Hodengewebes acht verschiedene Keimzellassoziationen gleichzeitig in einem Tubulus seminiferus contortus auffindbar. Dieses Phänomen, welches bisher nur beim Menschen und einigen Affenarten gefunden worden ist, wird „multi-stage-arrangement“ genannt. Es konnten acht verschiedene Stadien der Spermatogenese identifiziert werden. In den restlichen Monaten des Jahres konnten vereinzelte Keimzellpopulationen oder die völlige Abwesenheit von Spermatogenese in adulten Tieren dokumentiert und somit der Schluss gezogen werden, dass die Reproduktionsruhe von August bis Mai stattfindet. In den Monaten August und September konnten vermehrt fehlende Keimzellgenerationen in den Tubulusquerschnitten gefunden werden. Die vorliegenden Studien liefern eine detaillierte Beschreibung und Analyse der funktionellen Anatomie und Histologie der weiblichen und männlichen Gonaden des heimischen Schweinswales und können als Grundlage für weitergehende Untersuchungen zu Effekten von äußeren Einflüssen auf das Reproduktionspotential der Schweinswalpopulationen herangezogen werden.

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Kesselring, Tina: Analysis of the reproductive biology of harbour porpoises (Phocoena phocoena) from the North and Baltic Sea on a long-term basis. Hannover 2019. Tierärztliche Hochschule Hannover.

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