Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Intestinale Parasitengemeinschaften eines auf Borneo endemischen, gefährdeten Primaten, dem Nasenaffen, Nasalis larvatus (Wurmb 1787)

Klaus , Annette

Die Untersuchung von Parasiteninfektionen tropischer Wildtiere ist sowohl für die Biologie und Arterhaltung als auch für die Zoonoseforschung von besonderer Bedeutung. Dabei spielen Faktoren, die das Infektionsrisiko gefährdeter Arten beeinflussen, eine zentrale Rolle, und nicht-menschliche Primaten sind auf Grund ihrer stammesgeschichtlichen Verwandtschaft zum Menschen wichtige Studienmodelle. Der folivore Nasenaffe, Nasalis larvatus, ist eine endemische Flaggschiffart für den Natur- und Artenschutz in Borneo, Südostasien. Nasenaffen leben in Harem- und Junggesellen-Gruppen in z.T. geschützten Tiefland- und Mangrovenwäldern Borneos, und werden auf Grund von Lebensraumverlust von der International Union for Conservation of Nature als “gefährdet“ eingestuft. Die Parasitengemeinschaften südostasiatischer nicht-menschlicher Primaten sind bisher nur lückenhaft bekannt. Die Ziele dieser Arbeit waren deshalb erstmals i) eine Bestandsaufnahme der gastrointestinalen Parasitenfauna von freilebenden (Lower Kinabatangan Wildlife Sanctuary, LKWS) und in einem Wildpark (Labuk Bay Proboscis Monkey Sanctuary, LBPMS) gehaltenen Nasenaffen, welche auf stationären Fütterungsplattformen zugefüttert wurden, ii) die Analyse von Ko-Infektionen, um das Maß der Beeinflussung zwischen verschiedenen gastrointestinalen Parasiten zu bestimmen, sowie iii) die Untersuchung anthropogener und sozio-ökologischer Faktoren hinsichtlich ihres Einflusses auf Helminthen-Infektionen. Im Rahmen einer Feldstudie wurden hierzu über einen Zeitraum von sechs Monaten 724 Kotproben von Nasenaffen in Malaysia gesammelt und mittels Natriumnitrat-Flotation auf Parasitenstadien untersucht. Das Infektionsrisiko für die Tiere wurde anhand der Prävalenz intestinaler Helminthen, des individuellen Artenreichtums (Parasite Species Richness, PSR), und der Eier pro Gramm Kot (EpG) quantifiziert. Mittels generalisierter gemischter statistischer Modelle wurde das Vorhandensein von signifikanten Assoziationen unter den ko-infizierenden Helminthen überprüft, und anschließend wurden die Determinanten des Infektionsrisikos mit den Faktoren Sammelort, Gruppentyp, Gruppengröße, Anzahl der Jungtiere pro Gruppe, und dem Monat der Probenentnahme (saisonaler Parameter) in Beziehung gesetzt und auf Abhängigkeiten geprüft. Die Gesamtprävalenz intestinaler Helminthen war an beiden Sammelorten sehr hoch; im Freiland waren insgesamt 92 % der Kotproben (N=634) und in der LBPMS 94 % der Kotproben (N=90) positiv für Helminthen-Eier. Insgesamt wurden zehn Morphotypen in den Proben beider Orte identifiziert: vier verschiedene Morphotypen von Trichuris spp. und Eier von Anatrichosoma spp., Strongyloides spp., Trichostrongylus spp., Oesophagostomum/Ternidens spp., ein unbekannter Strongyliden-Eityp und Ascaris lumbricoides. In freilebenden Nasenaffen wurden zudem Enterobius spp. nachgewiesen. Positive, signifikante Assoziationen wurden bei freilebenden Nasenaffen für Ko-Infektionen zwischen trichuriden Spezies und Magen-Darm-Strongyliden und S. fuelleborni, sowie für S. fuelleborni mit A. lumbricoides und Strongyliden identifiziert. Die ungewöhnlich hohe Prävalenz der trichuriden Spezies (82 % im Freiland) könnte die beobachteten Assoziationen mit den Strongyliden und Strongyloides spp. erklären. Positive Wechselwirkungen zwischen Strongyloides und Ascaris spp. bzw. Magen-Darm-Strongyliden erscheinen hingegen nicht ungewöhnlich, da sowohl die Strongyloidose als auch die Askariose vorrangig bei Jungtieren auftreten und diese Tiere in der Regel auch eine höhere Befallsintensität mit Magen-Darm-Strongyliden aufweisen als adulte. Im Ortsvergleich waren in der LBPMS sowohl die Prävalenz als auch die EpGs von trichuriden Spezies, von Oesophagostomum/Ternidens spp. und von Strongyloides spp., sowie die PSR signifikant erhöht. Für den Befall mit Trichostrongylus spp. und A. lumbricoides konnten keine signifikanten Ortsunterschiede festgestellt werden. Saisonale Parameter beeinflussten lediglich den Befall mit Strongyloides spp., an beiden Sammelorten war die beginnende Regenzeit mit erhöhten Niederschlagsmengen und einer höheren Prävalenz des Parasiten verbunden, was darauf hinweist, dass der externe Lebenszyklus von Strongyloides spp. von zunehmender Feuchtigkeit profitiert. Die erhöhten Prävalenzen, EpGs, und PSR innerhalb der LBPMS legen nahe, dass der anthropogene Einfluss den Effekt sozio-ökologischer Faktoren auf das parasitäre Infektionsrisiko für Nasenaffen überwiegt. Vermutlich führten die erhöhte Wirtsdichte und chronischer Stress der Tiere innerhalb der LBPMS zu höheren Befalls- und Reinfektionsraten mit intestinalen Helminthen. Diese Arbeit zeigte hohe Befallsraten von Nasenaffen mit bodenübertragenen gastrointestinalen Helminthen in ihren verbleibenden Lebensräumen auf. Alle nachgewiesenen Arten bergen ein Zoonoserisiko, zudem könnten Nasenaffen Wirte für kryptische Trichuris-Spezies und Magen-Darm-Strongyliden sein. Zukünftige genetische Analysen wären zur Speziesbestimmung hilfreich. Insbesondere scheinen Jungtiere durch Ko-Infektionen zusätzlich belastet und das Infektionsrisiko sowohl für Nasenaffen als auch für Menschen in einem Wildpark erhöht zu sein, besonders in der Regenzeit. Diese Ergebnisse sollten für das Management gefährdeter Nasenaffen berücksichtigt werden.

The investigation of parasitic infections of tropical wildlife is of particular importance both for conservation biology and zoonosis research. Factors that may influence the risk of infection for endangered species play a key role, and non-human primates are important study models because of their close phylogenetic relationship to humans. The folivorous proboscis monkey, Nasalis larvatus, is an endemic flagship species for wildlife conservation in Borneo, Southeast Asia. Proboscis monkeys live in harem and bachelor groups in partly protected lowland and mangrove forests of Borneo, and are classified as “Endangered” by the International Union for Conservation of Nature due to habitat loss. Our understanding of parasite communities of Southeast Asian non-human primates is still incomplete. The aims of this study, therefore, were for the first time i) the assessment of gastrointestinal parasite communities of free-living (Lower Kinabatangan Wildlife Sanctuary, LKWS) and semi-wild proboscis monkeys from a protected area (the Labuk Bay Proboscis Monkey Sanctuary, LBPMS), where the animals were fed on stationary feeding platforms, ii) the analysis of co-infections in order to determine the degree of interference between various gastrointestinal parasites, as well as iii) the investigation of anthropogenic and socio-ecological factors with regard to their influence on helminth infections. For this purpose, 724 fecal samples were collected in a field study in Malaysia over a period of six months and analyzed for parasitic stages using sodium nitrate flotation. The infection risk for the animals was quantified by the prevalence of intestinal helminths, parasite species richness (PSR), and parasite eggs per gram of feces (epg). With the help of generalized mixed statistical models the presence of significant associations among co-infecting helminths was examined and subsequently, the determinants of infection risk were correlated with the factors sample collection site, group type, group size, number of juveniles per group, and the month of sampling (seasonal parameter) to check for dependencies. The overall prevalence of intestinal helminths was very high at both sampling sites; in the field, a total of 92% of fecal samples (N=634) and in the LBPMS 94% of fecal samples (N=90) were positive for helminth eggs. In total, ten morphotypes were identified in the samples from both sites; four different morphotypes of Trichuris spp. and eggs of Anatrichosoma spp., Strongyloides spp., Trichostrongylus spp., Oesophagostomum/Ternidens spp., an unknown strongylid egg type and Ascaris lumbricoides. Additionally, Enterobius spp. were detected in free-living proboscis monkeys. Positive, significant associations were identified in wild proboscis monkey monkeys for co-infections between trichurids and strongyles and S. fuelleborni, as well as for S. fuelleborni with A. lumbricoides and strongyles. The unexpectedly high prevalence of trichurids (82% in the wild) could explain significant associations with strongyles and Strongyloides species. In contrast, positive interactions between Strongyloides and Ascaris spp. did appear to be common, since both strongyloidosis and ascariasis predominantly occur in juveniles and these animals usually show higher infestation intensity with strongyles than adult animals. In a comparison of locations, in the LBPMS both the prevalence and epgs of trichurid species, Oesophagostomum/Ternidens spp., and Strongyloides spp., as well as PSR were significantly elevated. For infestation with Trichostrongylus spp. and A. lumbricoides no significant differences were found between sampling sites. Seasonal parameters did only influence infections with Strongyloides spp.; at both sites, the onset of the rainy season was associated with increased rainfall and higher prevalence of the parasite, suggesting that the external life cycle of Strongyloides spp. did benefit from increasing humidity. The increased prevalence, epgs, and PSR within the LBPMS suggest that the anthropogenic influence outweighed the effects of socio-ecological parameters on parasite infection risk for proboscis monkeys. Presumably, the increased host density and chronic stress of the animals within the LBPMS led to higher infestation and reinfection rates with intestinal helminths. This work revealed high infection rates of proboscis monkeys with soil-transmitted gastrointestinal helminths in their remaining habitats. All detected species pose a zoonotic risk and furthermore, proboscis monkeys may be hosts for cryptic Trichuris-species and strongyles. Future genetic analyses would be helpful for species identification. Particularly juveniles may be burdened by co-infections in addition and infection risk for both proboscis monkeys and humans did increase in an anthropogenically managed, protected area, especially during the rainy season. The present results should be considered for the management of endangered proboscis monkeys.

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Klaus, Annette: Intestinale Parasitengemeinschaften eines auf Borneo endemischen, gefährdeten Primaten, dem Nasenaffen, Nasalis larvatus (Wurmb 1787). Hannover . Tierärztliche Hochschule Hannover.

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