Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Parasitengemeinschaften von zwei auf Madagaskar endemischen, gefährdeten Lemuren (Avahi occidentalis und Lepilemur edwardsi) : Der Einfluss von Schlafplatz Geschlecht und Jahreszeit

Hokan, May

Die Ausbreitung von Parasiten in Wildtierpopulationen hängt von Umweltfaktoren und Wirtsmerkmalen ab. Die Vielfalt der einflussnehmenden Faktoren wie Klima, Körpergröße und Sozialstrukturen erschweren die Identifizierung einzelner ökologischer Aspekte, die sich auf Parasitenzusammensetzungen auswirken. Daher war das Ziel dieser Arbeit, den Einfluss der Schlafplatzökologie auf parasitäre Infektionsmuster zu ermitteln. Dafür wurden zwei wildlebende, sympatrische, nachtaktive, arboreale Primatenspezies als Untersuchungssystem gewählt: der westliche Wollmaki (Avahi occidentalis) und der Milne-Edwards-Wieselmaki (Lepilemur edwardsi). Diese auf Madagaskar endemischen Lemuren gleichen sie sich in ihrer Körpergrößer, ihrer folivoren Ernährungsweise, ihrem Aktivitätsmuster und in ihrer monogamen Lebensweise, unterscheiden sich jedoch deutlich in ihrer Schlafplatzwahl. Wollmakis schlafen offen auf Ästen und wechseln ihren Schlafplatz häufig, wohingegen Wieselmakis in Baumhöhlen schlafen und häufig denselben Schlafplatz erneut aufsuchen. Der direkte Vergleich zweier in ihrer Lebensweise sich sehr ähnelnden Tierarten, die sich hauptsächlich in ihrer Schlafplatzwahl unterscheiden, sollte Rückschlüsse über Auswirkungen dieses Verhaltens auf Parasiteninfektionen ermöglichen. Für die Arbeit wurden einzelne Lemuren mit Radiotelemetrie-Sendern versehen, um Schlafplatzdynamiken aufzuzeichnen und wiederholt Kotproben während der Trocken- und der Regenzeit sammeln zu können, welche dann mittels Flotationsverfahren untersucht wurden. Die Tiere wurden auf Ektoparasiten kontrolliert und Blutproben zur Erfassung von Blutparasiten entnommen. Neben dem Einfluss der Schlafplatzökologie wurde auch der Unterschied zwischen Trocken- und Regenzeit untersucht, da Temperatur und Luftfeuchtigkeit die Entwicklung freilebender Nematodenlarven und den Schlupf von Arthropoden aus Eiern beeinflussen. Auch das Geschlecht wurde in den Untersuchungen miteinbezogen, da männliche Individuen aufgrund des immunsupprimierenden Effekts von hohen Testosteronspiegeln und geschlechtsspezifischen Verhaltens ein höheres Infektionsrisiko als weibliche Individuen aufweisen können. In der vorliegenden Arbeit wurde eine nur geringe intestinale Parasitendiversität festgestellt, was möglicherweise mit ökologischen Faktoren wie der strikten arborealen Lebensweise dieser Primaten (begrenzter Kontakt mit infektiösen Parasitenstadien auf dem Waldboden) sowie mit dem Status der Population (klein und isoliert) zusammenhängt. Bei den in Baumhöhlen schlafenden Wieselmakis wurden Eier von Magen-Darm-Strongyliden (MDS) und Oxyuren festgestellt, wohingegen bei den offen schlafenden Wollmakis nur MDS-Eier detektiert wurden. Außerdem waren nur Wieselmakis, nicht aber Wollmakis, von Ektoparasiten befallen, nämlich von Zecken (Haemaphysalis lemuris [Ixodidae], Ornithodoros sp. [Argasidae]) und Milben (Aetholaelaps trilyssa, [Laelapidae]). Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die artenspezifischen Unterschiede des parasitären Infektionsmusters mit der Schlafplatzökologie zusammenhängen. So kann die höhere Prävalenz und Parasitendiversität bei Wieselmakis dem für infektiöse Parasitenstadien vorteilhaften Mikroklima in den Baumhöhlen zugeschrieben werden, welches die Übertragung von gastrointestinalen Parasiten und Ektoparasiten begünstigen kann. Mikrofilarien wurden mikroskopisch in Blutausstrichen nachgewiesen. Auch hier gab es einen signifikanten Unterschied in der Prävalenz zwischen den beiden Lemurenarten, in diesem Fall allerdings mit einer höheren Mikrofilarienprävalenz bei Wollmakis. Das Schlafen in Baumhöhlen könnte demzufolge einen Schutz vor vektorübertragenen Blutparasiten bieten. Eine PCR und nachfolgende Sequenzierung ermöglichte eine Zuweisung der Mikrofilarien zu der Familie der Onchocercidae. In der Regenzeit wurde ein häufigeres Vorkommen von Ekto- und gastrointestinalen Parasiten dokumentiert, was wahrscheinlich auf saisonale Umweltbedingungen zurückzuführen ist. Diese Beobachtung traf nicht auf Mikrofilarien zu, diese zeigten jedoch morphologische Unterschiede (Länge der Mikrofilarien) zwischen den beiden Jahreszeiten. Das Geschlecht des Wirtes hatte bei keinem der drei Parasitengruppen einen Einfluss auf Prävalenz und Infektionsintensität. Die Ergebnisse dieser Arbeit stellen einen ersten Nachweis für die Bedeutung der Schlafplatzökologie auf Parasitenzusammensetzungen bei sozialen, arborealen Primaten dar. Zudem tragen sie zu einem besseren Verständnis der Infektionswege von Erregern bei Wildtieren in den Tropen bei.

The distribution of parasites in wild populations is linked to environmental factors and to host’s traits. The wide range of influencing factors, such as climate, body size and sociality constrain the identification of single ecological factors affecting parasite infections. The aim of this study was to identify the influence of the factor sleeping site ecology on parasitic infection patterns. Therefore two free ranging, sympatric, nocturnal, arboreal primate species were chosen as study system: the Western woolly lemur (Avahi occidentalis) and the Milne-Edward’s sportive lemur (Lepilemur edwardsi). These lemurs are endemic to Madagascar and have a similar body size and activity pattern, they are folivorous and pair-living but they clearly differ in their sleeping site choice: woolly lemurs sleep on open branches and shift their sleeping sites frequently, whereas sportive lemurs sleep in tree holes and show a high sleeping-site fidelity. The comparison of two host species with such a similar lifestyle, differing only in their sleeping site ecology, should allow an assessment of the influence of this behavior on parasite infections. In order to observe sleeping site dynamics and repeatedly collect fecal samples, individual lemurs were radio-collared for this study. Fecal flotation was used to process fecal samples. The individuals were scanned for ectoparasites and blood samples were taken for the proof of hemoparasites. Besides the influence of sleeping site ecology, the difference between dry and rainy season was examined since temperature and humidity favor development of free living nematode larval stages and hatching of arthropods from eggs. Sex was also included in the analyses since in some cases males have been reported to show a higher infection risk than females due to the immunosuppressing effect of high testosterone levels and to sex-specific behavior. In the study, only a low intestinal parasite diversity was detected. This could be caused by ecological factors, such as the strict arboreal lifestyle these primates (limiting contact to infectious parasite stages on the ground) and the population status (small size and isolated). Fecal flotation revealed strongyle and oxyurid eggs in the tree hole sleeping sportive lemur, whereas the openly sleeping woolly lemur solely excreted strongyle eggs. Furthermore, only sportive lemurs, but not woolly lemurs, carried ectoparasites, namely ticks (Haemaphysalis lemuris [Ixodidae], Ornithodoros sp. [Argasidae]) and mites (Aetholaelaps trilyssa, [Laelapidae]). These findings suggest that species-specific differences in parasite infection patterns are linked to sleeping site ecology. The higher prevalence and greater parasite species richness in sportive lemurs can be attributed to a favourable environment presented by tree holes for infective stages, facilitating parasitic transmission of both gastrointestinal and ectoparasites. Microscopical examination of blood smears revealed microfilaria with a significant difference in prevalence between the two lemur species. However, in this case microfilaria prevalence was higher in woolly lemurs. Thus, sleeping in tree holes could provide protection form vector transferred hemoparasites. Using PCR followed by sequencing microfilaria could be assigned to the family Onchocercidae. Ecto- and gastrointestinal parasites occurred more often in the rainy season, probably due to environmental conditions shaping survival and development of parasites. This was not the case in hemoparasites. However, they showed morphologic differences (length of microfilaria) between the two seasons. Host’s sex had no influence on presence of any of the three studied parasite groups. The results present first evidence on the role of sleeping site ecology in parasite infection patterns in social, arboreal primates. This study contributes to a better understanding of infection pathways in wild animals in the tropics.

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Hokan, May: Parasitengemeinschaften von zwei auf Madagaskar endemischen, gefährdeten Lemuren (Avahi occidentalis und Lepilemur edwardsi). Der Einfluss von Schlafplatz Geschlecht und Jahreszeit. Hannover 2018. Tierärztliche Hochschule Hannover.

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