Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Efferent projections of the motorcortical larynx area in the rhesus monkey (Macaca mulatta)

Simonyan, Kristina

The cortical larynx area is that part of the motor cortex, which controls laryngeal muscles. This area is indispensable for speech and song. Lesions in the cortical larynx area in man, if bilateral, cause severe disturbances in speech production and articulation with a loss of voluntary fine control of vocal patterns. The aim of the study is a better understanding of the central nervous control of phonation. The present study was carried out in the following way. The experimental animals were 3 rhesus monkeys, Macaca mulatta. Under general anesthesia, the motorcortex of the animals was explored for sites yielding vocal fold movements. Identification of the larynx area was made with the help of electrical brain stimulation by aid of a monopolar stimulation electrode. Vocal fold adduction was observed under indirect laryngoscopy. When sites yielding vocal fold adduction were found, they were injected with an anterograde tracer, biotin dextranamine, by the aid of a microsyringe. After a survival period of 7 weeks, the animals were perfused with physiological saline and paraformaldehyde solutions. The brains were removed from the skull, sectioned on the cryotom, and immunohistologically processed. The following projections were found out. Heavy projections were traced into the surrounding ventral and dorsal premotor cortex, primary motor cortex, the homologue of Broca’s area, fronto- and parietoopercular cortex (including secondary somatosensory cortex), granular insula, rostralmost primary somatosensory cortex, supplementary motor area, anterior cingulate gyrus, and dorsal postarcuate cortex. Medium projections could be traced to the ventrolateral prefrontal and lateral orbital cortex, primary somatosensory areas 3b and 2, agranular and dysgranular insula, and posteroinferior parietal cortex. Minor projections ended in the lateral and dorsolateral prefrontal cortex, primary somatosensory area 1, and cortex within the intraparietal sulcus and posterior sulcus temporalis superior. The majority of the structures received a bilateral projection, with an ipsilateral predominance. Subcortical projections could be traced within the forebrain to the putamen, caudate nucleus, claustrum, zona incerta, field H of Forel, and a number of thalamic nuclei with the heaviest projections to the nuclei ventralis lateralis, ventralis posteromedialis, including its parvocellular part, medialis dorsalis, centralis medialis, centrum medianum, and reuniens. In the midbrain, labelling was found in the deep mesencephalic nucleus. No labelling was found in the red nucleus and periaqueductal region.  In the lower brainstem, fibres terminated in the pontine and medullary reticular formation, locus coeruleus, nucleus subcoeruleus, medial parabrachial nucleus, nucleus of the spinal trigeminal tract, solitary tract nucleus, and facial nucleus. No projections were found to the nuclei ambiguus and retroambiguus. The majority of the subcortical projections were again bilateral with an ipsilateral predominance. The present study makes clear that the cortical larynx area is connected with a very large number of areas in the forebrain and brainstem, which might represent potential candidates in the phonatory control system. The motorcortical larynx area is strongly connected with areas lying within as well as along the Sylvian fissure, from the anterior prefrontal cortex back to the posterior parietal cortex. These areas seem to be responsible for different stages of vocal processing, reaching from planning (prefrontal cortex) via motor preparation and execution (premotor and motor cortex) to proprioceptive (parietal cortex) and auditory feedback control (superior temporal cortex). The marked projections to the mediofrontal cortex probably serve the initiation of vocal behaviour. Several of these areas have been shown with modern brain imaging techniques (PET, fMRI) to be activated during speech. The lack of a direct connection of the motorcortex with the laryngeal motoneurones, in contrast to humans, suggests that this connection has evolved in the last few million years and might represent one of the factors that made speech evolution possible.

Ziel der Arbeit war es, die der Stimmgebung zugrundeliegenden zentralnervösen Verschaltungen besser zu verstehen. Dazu sollten mit Hilfe eines anterograden Tracers die efferenten Projektionen der motorcorticalen Larynxarea dargestellt werden, einem Gebiet, für das auf Grund früherer funktioneller Untersuchungen Hinweise existieren, dass es an der Stimmkontrolle beim Sprechen und Singen beteiligt ist. Das Experiment wurde an 3 Rhesusaffen durchgeführt. Den Tieren wurde unter Vollnarkose der Motorcortex freigelegt. Mittels lokalisierter elektrischer Reizung wurden Punkte gesucht, deren Aktivierung zu isolierten Stimmlippenbewegungen führten. Mit Hilfe einer Mikroliterspritze wurde dann in diese Punkte der anterograde Tracer Biotin-Dextranamin injiziert. Nach einer Überlebenszeit von 7 Wochen wurden die Tieren mit einer Überdosis an Narkosemittel eingeschläfert und perfundiert. Die Gehirne wurden freipräpariert und histologisch aufgearbeitet. Folgende Projektionen wurden gefunden. Die kräftigsten cortico-corticalen Projektionen ziehen vom Injektionsort in den ventralen und dorsalen Prämotorcortex, den primären Motorcortex, das Homolog zur Broca-Area, in den fronto- und parietoopercularen Cortex (inklusive sekundärem somatosensorischen Cortex), die granuläre Insel, Area 3a des primären somatosensorischen Cortex, die motorische Supplementärarea, den vorderen cingulären und dorsalen postarcuaten Cortex. Mittelstarke corticale Projektionen gehen in den ventrolateralen präfrontalen und lateralen orbitalen Cortex, Area 3b und 2 des primären somatosensorischen Cortex, die agranuläre und dysgranuläre Insel und den posteroinferioren Parietalcortex. Schwache cortico-corticale Projektionen enden in dem lateralen und dorsolateralen Präfrontalcortex, Area 1 des primären somatosensorischen Cortex und im Cortex innerhalb des intraparietalen Sulcus und posterioren Sulcus temporalis superior. Von diesen Projektionen ist die Mehrheit bilateral mit ipsilateraler Dominanz. Subcorticale Projectionen ziehen zum Putamen, Caudatum, Claustrum, Zona incerta, Feld H von Forel, und zu einer Reihe von Thalamuskernen. Die kräftigsten der Thalamusprojektionen finden sich zum Nucl. ventralis lateralis, ventralis posteromedialis, inklusive parvocellulärem Teil, medialis dorsalis, centralis medialis, centrum medianum und reuniens. Projektionen ins Mittelhirn enden in der Formatio reticularis. Keine Projektionen gehen in den Nucl. ruber. Im unteren Hirnstamm befinden sich Axonterminalen vorwiegend in der Formatio reticularis. Weitere Projektionen finden sich im Locus coeruleus, Nucl. subcoeruleus, parabrachialis medialis, Griseum pontis, spinalen Trigeminuskern, Solitariuskern und Nucl. facialis. Keine Projektionen finden sich zum Nucl. Ambiguus und Nucl. retroambiguus. Die Mehrzahl der subcorticalen Projektionen ist bilateral mit ipsilateraler Dominanz. Der laryngeale Motorcortex ist eng verbunden mit Arealen, die sowohl in, als auch entlang der Sylvischen Furche liegen und vom vorderen Präfrontalcortex bis zum hinteren Parietalcortex reichen. Diese Gebiete scheinen für unterschiedliche Organisationsstufen der Vokalisation verantwortlich zu sein, die von der Planung (Präfrontalcortex) über motorische Vorbereitung und Ausführung (prämotorischer und motorischer Cortex), bis zur propriozeptiven (Parietalcortex) und auditiven Rückkoppelungskontrolle (Gyrus temporalis superior) reichen. Die Projektionen in den mediofrontalen Cortex sind wahrscheinlich an der willkürlichen Initiierung von Lautäusserungen beteiligt. Die Mehrzahl dieser Gebiete zeigten mit modernen Bildgebungsverfahren (PET, fMRI) eine Aktivierung beim Sprechen. Das, im Gegensatz zum Menschen, Fehlen einer direkten Verbindung vom Motorcortex zu den laryngealen Motorneuronen, lässt vermuten, dass diese Verbindung in den letzten wenigen Millionen Jahren entwickelt wurde, und dass möglicherweise diese Verbindung einen der Faktoren darstellt, der die Evolution der Sprache erst möglich gemacht hat.

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Simonyan, Kristina: Efferent projections of the motorcortical larynx area in the rhesus monkey (Macaca mulatta). Hannover 2003. Tierärztliche Hochschule.

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