Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Molecular phylogenetics and conservation genetics of mouse lemurs (Microcebus spp.) in northwestern Madagascar

Olivieri, Gillian

Mouse lemurs (Microcebus spp.) are small nocturnal primates that occur in different types of primary and secondary forests throughout Madagascar. Based on dominant fur coloration, mouse lemurs can be divided into grayish and reddish forms. Several recent taxonomic revisions resulted in an extraordinary increase of recognized species, with poorly known distributions. Northwestern Madagascar, a part of the island subject to high levels of human activities leading to massive forest destruction and fragmentation, has hardly been studied in this respect. The first aim of this thesis was to clarify the biogeography and phylogenetic relationships of mouse lemur species in northwestern Madagascar. We wanted to test two biogeographic models that have been proposed in the past. One suggests that major rivers and mountains combine to act as effective barriers to gene flow and thereby facilitate allopatric speciation processes, while the other uses an analysis of watersheds in the context of Quaternary climatic shifts. Mouse lemurs were systematically caught, sampled and morphometrically characterized in 25 sites covering the areas between all major rivers in that part of the island. The phylogeny, which was based on the sequences of three mitochondrial loci, revealed a previously unknown biodiversity with three new mouse lemur species among the reddish forms, each being restricted to only one Inter-River-System (IRS). We named these species M. bongolavensis, M. danfossi and M. lokobensis and provided a formal species description for each. In contrast to the reddish forms, grayish forms have a very low species diversity coupled with broad distributions that cover more than one IRS. Elements of both biogeographic models were combined in a new phylogeographic hypothesis that aims to explain the speciation process that lead to the present distribution of mouse lemurs in Madagascar. The second aim of this thesis was to understand what determines the presence or absence of mouse lemur species within their geographic distribution. Previous studies described species with broad distributions from several forest types while species limited to one IRS were typically known only from one forest type. We tested if this is a general pattern or is due to the lack of ecological data on the species with smaller ranges. Night census, capture, ecological and human disturbance data were collected along 1 km trails in 18 forest fragments in northwestern Madagascar. Microcebus spp. was present in 17 sites and between two to seven other lemurs species were either seen by us or reliably described by local people. Population densities of mouse lemurs correlated negatively with signs of human presence, possibly reflecting a vulnerability of these small lemurs towards anthropomorphic changes. We showed that almost all mouse lemur species are present in different forest types. We therefore conclude that the presence/absence of a given species can not be simply explained by the forest type and that microhabitat preferences need to be considered. A microhabitat analysis for M. murinus could not clearly separate sites of presence from sites of absence. The third aim of this thesis was to characterize the population genetic structure of three reddish mouse lemur species (M. ravelobensis, M. bongolavensis and M. danfossi), for which samples were collected over their entire ranges. Genetic diversity was determined using two kinds of markers: D-loop (mtDNA) sequences and eight microsatellites. We found similar results for all three species. Overall, the amount of genetic diversity was relatively high. An exceptions was D-loop haplotype diversity in the smallest fragments that seem to have already suffered from genetic depletion. The D-loop data set suggested that there is a high level of genetic differentiation among sites, whereas the microsatellite data set showed only low to moderate differentiation. No geographic structure could be detected in the haplotype networks. With the microsatellite data set, the genetic structure only showed clear geographic clusters for some sites within the range of M. ravelobensis. Both the mtDNA and the microsatellite data sets indicated that almost all populations of all three species have suffered from a recent population collapse. Quantifying and dating this event indicated a 100-fold decrease that took place after the arrival of humans, and most likely within the last 500 years. Madagascar aims to triple the surface of protected areas within the next few years. We could show that neither M. bongolavensis nor M. danfossi are sufficiently protected in the current Protected Area Network. Based on high levels of genetic diversity, we strongly recommend the protection of the Bongolava forest for M. bongolavensis, which is already being considered. For M. danfossi, we conclude that urgent measures to protect several remaining forest fragments containing viable populations need to be taken.

Mausmakis (Microcebus spp.) sind kleine nachtaktive Primaten, die in verschiedenen Primär- und Sekundärwäldern überall auf Madagaskar vorkommen. Mausmakis können, basierend auf der dominierenden Fellfarbe, in rötliche und graue Arten unterteilt werden. Als Folge einiger taxonomischer Neubeschreibungen nahm die Anzahl von anerkannten Arten in den letzten Jahren deutlich zu. Allerdings sind die Verbreitungsgebiete vieler Arten noch nicht gut definiert. Außerdem wurde der Nordwesten Madagaskars, ein Teil der Insel, der besonders unter Waldfragmentierung und Abholzung leidet, in dieser Hinsicht bislang kaum untersucht. Das erste Ziel dieser Arbeit war es, die Biogeographie und die phylogenetischen Beziehungen zwischen den verschiedenen Mausmaki-Arten in Nordwest-Madagaskar zu klären. Diese Ergebnisse wurden in einem zweiten Schritt dazu benutzt, zwei bestehende biogeographische Modelle zu testen. Während das erste Modell annimmt, dass breite Flüsse und Berge as effiziente Barrieren für den Genfluss wirken und deshalb allopatrische Speziationsprozesse ermöglichen, bezieht sich das zweite Modell auf eine Analyse der Wassereinzugsgebiet im Kontext des Klimawandel während des Quartärs. Mausmakis wurden in 25 Gebieten systematisch gefangen, morphometrisch charakterisiert und es wurden Proben für molekulare Analysen entnommen. Diese Gebiete decken alle Zonen zwischen den breiten Flüssen dieser Region ab. Die Phylogenie, die auf den Sequenzen von drei mitochondrialen Loci basierte, enthüllte eine bislang nicht bekannte Biodiversität mit drei neuen rötlichen Mausmaki-Arten, die jeweils nur innerhalb eines Inter-River-Systems (IRS) (durch zwei große Flüsse getrennte Gebiete) vorkommen. Diese drei neuen Arten erhielten die Namen M. bongolavensis, M. danfossi und M. lokobensis und wurden neu beschrieben. Im Gegensatz zu den rötlichen Arten gibt es bei den grauen Mausmakis auf Artniveau nur eine geringe Diversität. Außerdem haben diese Arten größere Verbreitungsgebiete, die mehrere IRSs einschließen. Aufgrund unserer Daten kombinierten wir Teile beider oben genannter biogeographischen Modelle, um eine neue Hypothese über Speziationsprozesse, die die heutige Verbreitung der Mausmakis erklären könnte, aufzustellen. Das zweite Ziel dieser Arbeit war es, die Anwesenheit oder Abwesenheit einer Mausmaki-Art in einzelnen Waldgebieten innerhalb ihres Verbreitungsgebietes zu verstehen. Frühere Studien haben ergeben, dass Arten mit großem Verbreitungsgebiet in mehreren Waldtypen vorkommen. Arten, die hingegen auf ein IRS beschränkt sind, wurden bislang meist nur in einem einzigen Waldtyp beobachtet. Wir wollten testen, ob dies ein generelles Muster darstellt, oder durch die eher mangelhafte ökologische Datenlage zu den auf ein IRS begrenzten Arten bedingt ist. Nacht-Zensus-Beobachtungen, Fangdaten und Daten über die Struktur und anthropogene Störungen der Habitate wurden entlang 1 km langer Pisten in 18 Waldfragmenten im Nordwesten Madagaskars erhoben. Microcebus spp. wurde in 17 Gebieten gesichtet. Außerdem wurden zwischen zwei und sieben andere Lemurenarten entweder von uns beobachtet oder von der lokalen Bevölkerung glaubwürdig beschrieben. Die Populationsdichte der Mausmakis korrelierte negativ mit dem Grad anthropogener Störungen. Dies deutet, dass sogar diese kleinen Primaten gegenüber den von Menschen verursachten Veränderungen empfindlich sind. Wir konnten zeigen, dass fast alle Mausmaki-Arten in verschiedenen Waldtypen vorkommen. Daraus schließen wir, dass die Anwesenheit/Abwesenheit einer Art nicht einfach durch den Waldtyp erklärbar ist. Mikrohabitatpräferenzen spielen wahrscheinlich eine wesentliche Rolle. Wir haben bei M. murinus eine Mikrohabitat-Analyse durchgeführt, jedoch keine klare Trennung in der Waldstruktur entlang Pisten mit M. murinus Vorkommen gegenüber denen ohne M. murinus feststellen können. Das dritte Ziel dieser Arbeit war es, die Populationsgenetik von drei rötlichen Mausmaki-Arten (M. ravelobensis, M. bongolavensis und M. danfossi), über ihr gesamtes Verbreitungsgebiet hinweg zu charakterisieren. Die genetische Diversität wurde an Hand von zwei Typen von genetischen Markern festgestellt: die Sequenzen der D-loop Region (mitochondriale DNA) und acht nukleare Mikrosatelliten. Generell waren die Ergebnisse zwischen allen drei Arten vergleichbar. Die genetische Diversität war hoch. Ausnahmen gab es lediglich bezüglich D-loop Haplotypen-Diversität in den kleinsten Waldfragmenten, was darauf hindeutet, dass in diesem Gebiet der Prozess der genetischen Verarmung schon begonnen hat. Die Sequenzdaten deuten auf eine hohe genetische Differenzierung zwischen den Gebieten hin. Die Mikrosatelliten jedoch zeigten nur eine niedrige bis mittlere Differenzierung. Wir konnten keine geographische Struktur im Haplotypen-Netzwerk feststellen. Basierend auf den Multilokus-Genotypen konnte nur zwischen einigen Populationen von M. ravelobensis eine geographische Struktur festgestellt werden. Die Datensätze ergaben weiterhin, dass fast jede untersuchte Population von jeder der drei Arten einen rezenten Populationskollaps erfahren hat. Die Quantifizierung und Datierung dieser Geschehnisse ergab, dass die nach der Ankunft der ersten Menschen, vermutlich innerhalb der letzten 500 Jahre, geschah und die Populationen heute auf ein Hunderdstel der Ausgangsgröße geschrumpft sind. Madagaskar plant, die Fläche seiner Schutzgebiete in den nächsten Jahren zu verdreifachen. Wir konnten zeigen, dass im aktuellen Netzwerk von Schutzgebieten weder M. bongolavensis noch M. danfossi ausreichend geschützt sind. Für M. bongolavensis unterstützen unsere Daten die aktuellen Bemühungen, den Bongolava Wald unter Schutz zu stellen, weil dort noch eine hohe genetische Diversität vorliegt. Für M. danfossi ziehen wir die Schlussfolgerung, dass dringend Maßnahmen ergriffen werden müssen, um mehrere kleinere Waldgebiete in dessen Verbreitungsgebiet unter Schutz zu stellen und damit den langfristigen Erhalt der genetischen Diversität und dadurch dieser Art zu gewährleisten.

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Olivieri, Gillian: Molecular phylogenetics and conservation genetics of mouse lemurs (Microcebus spp.) in northwestern Madagascar. Hannover 2007. Tierärztliche Hochschule.

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