Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover (TiHo)

Asymmetries in hand usage and perception of communication sounds in early primates (Microcebus spp.)

Leliveld, Lisette Maria Charlotte

Cerebral lateralization is proposed to have evolved in two steps (Vallortigara and Rogers 2005), first on the individual level (improving brain efficiency), second on a population level (improving the coordination between group members in social interactions). In this thesis, I aimed to investigate, in accordance with the theory of Vallortigara and Rogers (2005), to which extent lateralization in hand use and the processing of communication calls is present on individual and population level in mouse lemurs, representing the most ancestral primate condition. Furthermore, I aimed to explore how variable cerebral lateralization can be on an inter-individual and intra-individual level. Therefore, I focused on inter-individual differences, such as sex, age and inheritance, and on intra-individual variations, caused by different processing mechanisms, such as emotional processing and social recognition. To reach these aims I performed 4 studies, each described in a separate chapter. In chapter 2, I focused on manual lateralization in two mouse lemur species. In chapter 3 and 4, I focused on acoustic correlates to individuality and sex. This provided the basis for chapter 5, in which I focused on the effects of caller characteristics on auditory lateralization in gray mouse lemurs. In order to gain insight into manual lateralization of early primates, in chapter 2 hand usage was studied in two species of nocturnal lemurs, gray and Goodman’s mouse lemurs. 44 gray mouse lemurs and 19 Goodman’s mouse lemurs were tested in a forced food grasping task. Based on a measure of hand preference (i.e. the hand that is spontaneously chosen for a specific task), both species were found to have manual lateralization at an individual, but not at a population level. Goodman’s mouse lemurs showed stronger individual hand preferences than gray mouse lemurs, probably caused by a species-specific difference of temperament. No sex and age effects were found, but the hand preference of offspring was negatively correlated to that of their mothers, indicating parental influence. Thus, individual differences were found to affect manual lateralization. In mammals individual signatures in vocalizations provide the basis for individual recognition, and thus play an important role in social behavior. In order to contribute to a better knowledge on acoustic correlates to individuality across the vocal repertoires of nocturnal primates, in chapter 3, a study was conducted to examine to which extent acoustic correlates to individuality can be found in the vocal repertoire of gray mouse lemurs. Four call types were examined (grunts, tsaks, short whistles and trills) given by subjects under controlled experimental conditions and differing in context and acoustic structure. A discriminant function analysis revealed that all call types were individually distinct, but not to the same degree. These findings provided first evidence of a structurally dependent variation in individual distinctiveness across the vocal repertoire of a nocturnal primate. In order to study whether the structure of gray mouse lemur vocalizations differs between the sexes, in chapter 4, the acoustic structure of three call types (grunts, tsaks and short whistles) was examined. A discriminant function analysis revealed that tsaks and short whistles, but not grunts, are distinctive by sex. Thus, some mouse lemur vocalizations differ acoustically between sexes, providing a basis for acoustic sex recognition. Auditory lateralization is suggested to be specialized for the processing of conspecific communication, but can also be affected by emotional processing and social recognition. In order to gain insight into the effects of caller characteristics on auditory lateralization in chapter 5, 17 gray mouse lemurs were tested in a head turn paradigm. The head turn paradigm was established to examine potential functional hemispheric asymmetries on the behavioral level. Subjects were presented with playbacks of two conspecific call types (tsaks and trills) from senders, differing in familiarity (unfamiliar vs. familiar) and sex (same sex vs. other sex). Gray mouse lemurs were able to recognize familiarity and sex of the sender based on some of the vocalizations, as indicated by a different response behavior. Based on the head turn direction towards these calls, I found evidence for a right ear/left hemisphere dominance for the processing of calls of the other sex. Familiarity had no effect on the orientation biases. These results suggest that the sex of the sender affects auditory lateralization in the recipient in this early primate, and therefore possibly also in more recently evolved primate species.  To sum up, mouse lemurs showed individual level lateralization in manual use and population level lateralization in the auditory processing during acoustic sex recognition. These findings match with the theory of Vallortigara and Rogers (2005), because in mouse lemurs coordination of lateralized behavior is more important during inter-sex interactions than during foraging, since mouse lemurs forage solitarily. Furthermore, manual lateralization in mouse lemurs was found to be affected by species-specific temperament and parental influences, causing inter-individual variation. In addition, auditory lateralization was found to be affected by processing mechanisms, involved in conspecific communication processing and in sex recognition, causing intra-individual variation. These findings illustrate the importance of exploring cerebral lateralization in all its facets, in order to give a full insight into its mechanisms and evolution.

Die Lateralisation des Gehirns hat sich nach Vallortigara und Rogers (2005) in zwei Stufen entwickelt: zunächst auf Individualebene (zur Verbesserung der Gehirneffizienz) und dann auf Populationsebene (zur Verbesserung der Koordination von Gruppenmitgliedern während sozialer Interaktionen). In dieser Doktorarbeit untersuche ich die Theorie von Vallortigara und Rogers (2005) auf beiden Ebenen mittels standardisierter Verhaltensexperimente am Modell von Mausmakis, die als ursprüngliches Primatenmodell gelten. Dabei fokussiere ich zum einen auf inter-individuelle Unterschiede, d.h. Einflüsse von Geschlecht, Alter und Verwandtschaft, und zum anderen auf intra-individuelle Unterschiede, die durch verschiedene Verarbeitungsprozesse verursacht werden, z.B. emotionale Verarbeitung und sozialer Erkennung. Meine These besteht dabei aus 4 Studien. In Kapitel 2 wird die manuelle Lateralisation bei zwei Mausmakiarten untersucht. In Kapitel 3 und 4 werden akustische Korrelate von Individualität und Geschlecht dargestellt. Die Ergebnisse beider Studien stellen die Basis für Kapitel 5 dar, in dem ich den Einfluss senderspezifischer Merkmale auf die auditorische Lateralisation bei Grauen Mausmakis experimentell überprüft habe. Um einen Einblick in die manuelle Lateralisation von frühen Primaten zu erhalten, wurde in Kapitel 2 die Bevorzugung einer Hand bei zwei nachtaktiven Mausmakiarten, dem Grauen Mausmaki und dem Goodman-Mausmaki, untersucht. 44 Graue Mausmakis und 19 Goodman-Mausmakis wurden in eine erzwungene Futtergreifaufgabe getestet. Basierend auf der Handpräferenz (d.h. der Hand, die spontan bei einer spezifischen Aufgabe benutzt wird) zeigten beide Arten eine manuelle Lateralisation auf Individualebene, aber nicht auf Populationsebene. Die Goodman-Mausmakis zeigten dabei eine ausgeprägte Bevorzugung einer Hand als die Grauen Mausmakis, vermutlich aufgrund eines artspezifischen Temperamentunterschieds. Geschlechts- oder Altersunterschiede wurden nicht gefunden. Hingegen deutete sich ein elterlicher Einfluss auf die Handbevorzugung an, indem die Handbevorzugung der Jungtiere negativ mit der Handbevorzugung der Mutter korrelierte. Insgesamt konnte gezeigt werden, dass individuelle Unterschiede die manuelle Lateralisation beeinflussen. Bei Säugetieren stellen individuelle Signaturen in Lautäußerungen die Basis für individuelle Erkennung dar und spielen demnach eine bedeutende Rolle im Sozialleben. Um zu einem besseren Verständnis von akustischen Korrelaten von Individualität im vokalen Repertoire eines nachtaktiven Primaten beizutragen, wurde in Kapitel 3 studiert in welchem Maße individuelle Signaturen im vokalen Repertoire des Grauen Mausmakis vorhanden sind. Vier Ruftypen wurden untersucht (Grunzer, Tsäks, Kurzpfiffe und Triller), die von den Versuchstieren unter kontrollierten experimentellen Bedingungen in verschiedenen Kontexten geäußert wurden und sich in ihrer akustischen Struktur unterschieden. Eine Diskriminanzanalyse zeigte, dass alle Ruftypen individuelle Signaturen aufwiesen, aber nicht im selben Maße. Diese Ergebnisse sind der erste Hinweis darauf, dass sich die akustische Struktur des Ruftyps auf die Diskrimination auswirkt. Inwiefern sich Lautäußerungen der Grauen Mausmakis in ihrer akustischen Struktur zwischen den Geschlechtern unterscheiden, wird in Kapitel 4 anhand von 3 Ruftypen (Grunzer, Tsäk und Kurzpfiffe) untersucht. Eine Diskrimanzanalyse zeigte, dass Tsäks und Kurzpfiffe, nicht aber Grunzer, sich zwischen den Geschlechtern unterscheiden. Diese Lautäußerungen besitzen geschlechtsspezifische Signaturen, die die Basis für die akustische Erkennung des Geschlechts darstellen können. Auditorische Lateralisation kann sowohl von einer Spezialisierung auf eine Verarbeitung arteigener Kommunikationslaute abhängen, als auch von Emotionen beziehungsweise von sozialer Erkennung beeinflusst werden. Der Einfluss von senderspezifischen Merkmalen auf die auditorische Lateralisation wird in Kapitel 5 untersucht. 17 Graue Mausmakis wurden mit Hilfe eines Kopf-Dreh-Paradigmas auf Orientierungspräferenzen beim Hören von Schallstimuli getestet. Das Kopf-Dreh-Paradigma kann auf Verhaltensebene funktionale Gehirnasymmetrien anzeigen. Bei diesem Test wurden einem Mausmaki Ruftypen (Tsäks und Triller) von Sendern vorgespielt, die sich in Vertrautheit (vertraut bzw. nicht-vertraut) und Geschlecht (selbes Geschlecht bzw. anderes Geschlecht) unterschieden. Anhand von definierten Verhaltensantworten wurde gezeigt, dass Graue Mausmakis akustisch zwischen vertrauten und nicht-vertrauten Sendern, sowie zwischen gleich- oder anders-geschlechtlichen Sendern unterscheiden können. Basierend auf der Drehrichtung des Kopfes wurde zudem eine Dominanz des rechten Ohres bzw. der linken Gehirnhemisphäre für Rufe des jeweils anderen Geschlechts nachgewiesen. Vertrautheit hatte keine Auswirkung auf die bevorzugte Drehrichtung des Kopfes. Diese Ergebnisse weisen darauf hin, dass bei frühen Primaten das Geschlecht des Senders die auditorische Lateralisation beim Empfänger beeinflusst. Insgesamt belegt meine These, dass bei Mausmakis die manuelle Lateralisation auf Individualebene und die Lateralisation in der akustischen Verarbeitung senderspezifischer Merkmale auf Populationsebene ausgebildet ist. Diese Ergebnisse bestätigen die Theorie von Vallortigara and Rogers (2005), da bei Mausmakis die soziale Koordination von lateralisierten Verhalten insbesondere bei zwischengeschlechtlichen Interaktionen bedeutend ist, nicht aber bei der einzelgängerischen Nahrungssuche. Die manuelle Lateralisation wird bei Mausmakis vom artspezifischen Temperament und vom elterlichen Einfluss geprägt (inter-individuelle Variationen von Handpräferenz). Die Lateralisation bei der Verarbeitung artspezifischer Kommunikationslaute wird von senderspezifischen Variablen beeinflusst (intra-individuelle Variationen von auditorischer Lateralisation). Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass Gehirnasymmetrien bei unterschiedlichen Arten in all ihren Facetten studiert werden müssen, um zu Grunde liegende Mechanismen zu erfassen und ihre Evolution zu rekonstruieren.

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Leliveld, Lisette Maria Charlotte: Asymmetries in hand usage and perception of communication sounds in early primates (Microcebus spp.). Hannover 2009. Tierärztliche Hochschule.

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