Dissertation

Tierärztliche Hochschule Hannover / Bibliothek – School of Veterinary Medicine Hannover / Library

Andrea Springer

Patterns of parasitism in wild Verreaux’s sifakas (Propithecus verreauxi) at Kirindy Forest, Madagascar:

Assessing the role of host behavior

NBN-Prüfziffer

urn:nbn:de:gbv:95-107674

title (ger.)

Parasiten-Infektionsmuster bei wildlebenden Verreaux’s Larvensifakas (Propithecus verreauxi) im Kirindy-Wald, Madagaskar: Zur Rolle des Wirtsverhaltens

publication

Hannover, Tierärztliche Hochschule, Dissertation, 2015

text

http://elib.tiho-hannover.de/dissertations/springera_ws15.pdf

abstract (deutsch)

Parasiten, einschließlich Viren, Mikroorganismen, Arthropoden und Helminthen, können eine erhebliche Belastung für ihren Wirt darstellen. Zunehmend legen Untersuchungen nahe, dass die Ausbreitung von Parasiten in Wildtierpopulationen vom Verhalten der Wirte beeinflusst wird, und dass eine Einbeziehung dieser Aspekte in epidemiologische Modelle deren Voraussagen dramatisch verändern kann. Dennoch sind empirische Belege für den Einfluss des Wirtsverhaltens auf Parasiten-Infektionsmuster, im Verhältnis zu anderen Einflüssen, wie z.B. Wirtsmerkmalen und Saisonalität, für viele Wirt-Parasit-Beziehungen nur eingeschränkt vorhanden, obwohl diese Informationen zur Verbesserung und Validierung von Modell-Vorhersagen notwendig sind. Weiterhin erlaubt eine Einschätzung der Auswirkung von Tierverhalten im Allgemeinen, und von Sozialstrukturen im Besonderen, auf Parasiten-Übertragung einen Einblick in die evolutionären Ursachen dieser Verhaltensweisen, sowie ihre Vor- und Nachteile. Zudem sind Daten zu Parasiteninfektionen bei Wildtieren notwendig, um Übertragungsrisiken zwischen Wildtieren, Menschen und Haustieren einzuschätzen.

Für diese Studie wurde eine wildlebende Population einer in Gruppen und primär auf Bäumen lebenden Primaten-Spezies, Verreaux’s Larvensifaka (Propithecus verreauxi), als Untersuchungssystem ausgewählt, um den Einfluss des Wirtsverhaltens auf Parasiten-Übertragung, im Verhältnis zu Wirtsmerkmalen und Saisonalität, unter natürlichen Bedingungen zu untersuchen. Verreaux’s Larvensifakas sind tagaktive, blätterfressende Lemuren, die in Trockenwäldern im Süden und Südwesten Madagaskars leben, wo sie jährlich einer langen Trockenzeit und einer kurzen Regenzeit ausgesetzt sind. Sie leben in Gruppen aus mehreren Männchen und Weibchen, deren Größe zwischen 2 und 9 Tieren beträgt. Die Territorien der einzelnen Gruppen überlappen sich und Gruppenbegegnungen finden regelmäßig statt.

Im Kirindy-Wald im Westen Madagaskars wurde eine Population von Verreaux’s Larvensifakas, bestehend aus 10 Gruppen, während dreier Feldaufenthalte untersucht, sodass zwei Regen- und eine Trockenzeit abgedeckt wurden. Acht benachbarte Gruppen wurden mit GPS-Halsbändern ausgestattet, um Gruppenbewegungen und damit Territorien-Überlappungen und Zwischengruppenbegegnungen zu erfassen. Direkte Beobachtungen während zwei drei-monatiger Feldzeiten (eine Regen- und eine Trockenzeit) lieferten die Rohdaten, um soziale Netzwerke zu erstellen und den Einfluss von Kontaktraten auf Übertragungsprozesse zu untersuchen. Invasive und nicht-invasive Proben wurden gesammelt, um Parasiten mit drei verschiedenen Übertragungswegen zu untersuchen, da der Einfluss eines speziellen Verhaltens auf Erregerausbreitung vom Übertragungsweg und den biologischen Merkmalen des Parasiten abhängen kann. Kotproben wurden nicht-invasiv gesammelt, während Blutproben, Schleimhautabstriche und Ektoparasiten während regelmäßiger Immobilisationen von Mitgliedern aller 10 Gruppen entnommen wurden. Um die Artenvielfalt intestinaler Parasiten, Ekto- und Blutparasiten zu untersuchen, wurden mikroskopische Verfahren mit genetischen Analysen kombiniert.

Insgesamt wurden 11 Parasiten-Taxa nachgewiesen: eine intestinale Helminthen-Art (Trichostrongylidae sp.), eine Zecken-Art (Haemaphysalis lemuris), drei Psoroptidae-Milben (Gaudalges propitheci, Gauldalges caparti und Lemuralges intermedius), eine Haarling-Art (Trichophilopterus babakotophilus), zwei Plasmodien-, eine Babesien- und zwei Filarien-Arten (Onchocercidae sp.). Zusätzlich wurde Escherichia coli, ein regulärer Bestandteil der intestinalen Mikroflora der meisten Säugetiere, aber auch potentiell ein Pathogen, als Modellorganismus genutzt, um den Einfluss der Sozialstruktur auf fäkal-orale Übertragung zu untersuchen.

Als wesentliche, diese Parasiten-Artengemeinschaft formende Faktoren wurden die Lebensweise auf Bäumen, die Sozialstruktur der Tiere und ihr Alter in Verbindung mit potentiellen Interaktionen zwischen unterschiedlichen Parasiten erkannt. Das Leben auf Bäumen führt wahrscheinlich zu einer geringen Exposition mit über die Umwelt übertragenen Parasiten, was sich in der Tatsache widerspiegelte, dass nur eine Helminthen-Art, zur Familie Trichostrongylidae gehörend, bei den Tieren gefunden wurde. Zusätzlich waren die Hinweise auf eine Übertragung von zoonotischen Erregern über diesen Übertragungsweg gering. Escherichia coli- Isolate zeigten keine Antibiotika-Resistenzen. Infektionen mit Cryptosporidium, welche bei Lemuren in einem anderen, von Menschen beeinflussten Gebiet Madagaskars gefunden wurden, lagen nicht vor.

Weiterhin wurde die Sozialstruktur, am Beispiel der Übertragung von Escherichia coli, als ein wichtiger Einflussfaktor auf fäkal-orale Übertragung in diesem System erkannt. Multi-Lokus Sequenz-Typisierung (MLST) wurde genutzt, um basierend auf der genetischen Ähnlichkeit der E. coli-Isolate von verschiedenen Tieren Übertragungswege herzuleiten. Übereinstimmende MLST-Typen fanden sich vor allem innerhalb von sozialen Gruppen, sodass diese als mikrobiologische Einheiten angesehen werden können. Obwohl nicht statistisch unterschieden werden konnte, ob die Übertragung zwischen sozialen Gruppen von der Territorien-Überlappung oder der Rate an Zwischengruppen-Begegnungen abhängt, scheinen das Setzen von Duftmarken mittels anogenitaler Duftdrüsen und anschließendes Übermarkieren eine derzeit unterschätzte Rolle als Übertragungsweg zu spielen. Diese Hypothese sollte in zukünftigen Studien explizit überprüft werden.

Zusätzlich zu direkt übertragenen Parasiten kann das Sozialverhalten über die Angriffsraten von Arthropoden auch vektoren-übertragene Infektionen beeinflussen. In diesem System scheint Sozialität jedoch keinen Einfluss auf vektoren-übertragene Infektionen zu haben. Die Größe der Tiergruppen hatte keinen signifikanten Einfluss auf Infektionen mit Blutparasiten, was darauf schließen lässt, dass das Leben in Gruppen in diesem Kontext weder einen Vor- noch einen Nachteil darstellt.

Letztlich können auch Interaktionen zwischen gleichzeitig auftretenden Parasiten als wichtige Einflussfaktoren Prävalenz-Muster formen. In dieser Studie schienen Plasmodien-Infektionen negativ vom Babesien-Infektionsstatus beeinflusst zu sein. Diese Infektionen zeigten gegensätzliche Altersverteilungen und die Infektion mit Babesien war ein statistisch signifikanter negativer Einflussfaktor auf die Wahrscheinlichkeit, mit Plasmodien infiziert zu sein. Dies zeigt, dass einzelne Infektionen nicht in Isolation betrachtet werden sollten.

Abschließend lässt sich sagen, dass in dieser Studie die Sozialstruktur als wesentliche Determinante für direkte Parasiten-Übertragung bei baum- und gruppenlebenden, wilden Primaten erkannt wurde, was darauf hinweist, dass das Leben in Gruppen nachteilig sein kann, und Implikationen für epidemiologische Modelle beinhaltet. Zusätzlich hatten die Lebensweise überwiegend auf Bäumen, sowie Interaktionen zwischen unterschiedlichen Parasiten einen ebenso starken Einfluss auf die Parasiten-Infektionsmuster in diesem System. Zukünftige Studien sind notwendig, um die Parasiten dieser Lemuren weiter zu charakterisieren, weitere Einflussfaktoren auf die Empfänglichkeit der Tiere gegenüber Infektionen zu erkennen, und die Risiken eines Eintrags von Pathogenen in diese Population gefährdeter Primaten zu überwachen.

abstract (englisch)

Parasites, including viruses, microorganisms, arthropods and helminths, may impose substantial costs on their hosts. Increasing evidence suggests that the characteristics of parasite spread in wild animal populations are affected by host behavior, and that incorporation of these aspects into epidemiological models may dramatically alter model predictions. However, empirical evidence regarding the impact of animal behavior on patterns of parasitism, in relation to other influences, e.g. host traits and seasonality, remain limited in many host-parasite systems, although this information is needed in order to improve and validate model predictions. Furthermore, assessing the impact of animal behavior in general, and animal social structure in particular, on parasite transmission may shed light on the evolutionary causes for these behaviors, and their costs and benefits. Additionally, baseline data on parasites of wildlife are needed to assess risks of transmission at the wildlife-human-livestock interface.

For this study, a wild population of a group-living, primarily arboreal primate species, Verreaux’s sifaka (Propithecus verreauxi), was chosen as a study system to investigate the impact of host behavior on parasite spread under natural conditions, in relation to host traits and seasonality. Verreaux’s sifakas are diurnal, folivorous lemurs inhabiting dry forests of southern and south-western Madagascar, where they are annually subjected to a long dry and a short wet season. They live in multi-male, multi-female groups ranging in size from 2 – 9 individuals. Home ranges overlap and intergroup encounters occur frequently.

In Kirindy Forest in western Madagascar, a population of Verreaux’s sifakas comprising 10 social groups was studied during 3 periods, covering two rainy and one dry season. Eight adjacent groups were equipped with GPS collars to track group movement and thus assess home range overlap and intergroup encounter rates, while direct observations during two three-month periods (one dry season and one rainy season) provided the raw data to construct social networks and assess the influence of animal contact rates on transmission. Invasive and noninvasive samples were taken to investigate parasites with 3 different transmission modes, because the impact of a certain behavior on transmission may depend on the parasite’s transmission mode and biological characteristics. Fecal samples were collected non-invasively, while blood samples, mucosal swabs and ectoparasites were collected during routine immobilization procedures from members of all 10 groups. To assess diversity of intestinal parasites, ecto- and hemoparasites, microscopy was combined with genetic analyses.

In total, 11 parasite taxa were identified, including one intestinal helminth species (Trichostrongylidae sp.), one tick species (Haemaphysalis lemuris), 3 species of psoroptid mites (Gaudalges propitheci, Gaudalges caparti and Lemuralges intermedius), one chewing louse species (Trichophilopterus babakotophilus), two Plasmodium species, one Babesia species and 2 filarial nematodes (Onchocercidae spp.). Additionally, Escherichia coli, which is a common member of the gut microbiome in most mammals, but may also be a pathogen, was used as a model organism to study the influence of social structure on fecal-oral transmission.

The animals’ arboreal lifestyle, their social structure and host age in combination with potential parasite community interactions were identified as the main factors shaping this parasite community. Arboreality likely results in low exposure to environmentally transmitted parasites, which was reflected by the fact that only one intestinal helminth species, belonging to the family Trichostrongylidae, was found parasitizing the study animals. Additionally, little indication of parasite spillover from humans via this route was found. Escherichia coli isolates did not show antibiotic resistance, and infections with Cryptosporidium sp., which have been found in lemurs subjected to human influence at another study site in Madagascar, were absent.

Furthermore, support was found for social structure as an important determinant of fecal-oral transmission, exemplified by the spread of Escherichia coli, in this system. Multi-locus sequence-typing (MLST) was used to infer transmission pathways based on the genetic similarity of Escherichia coli isolates from different individuals. Sharing of MLST types was most prevalent within groups, so that social groups can be regarded as microbiological units. Although it could not be distinguished statistically whether home range overlap or intergroup encounter rates mediate intergroup E. coli transmission, anogenital scent-marking and subsequent overmarking may play a previously underestimated role, a hypothesis which needs to be tested explicitly in future studies.

In addition to directly transmitted infections, sociality may also influence vector-borne infections by either reducing or enhancing attack rates of arthropod vectors. However, sociality did not seem to influence vector-borne infections in this system. Animal group sizes had no significant influence on infections with hemoparasites, indicating that group-living in sifakas neither represents a cost nor a benefit in this context.

Finally, interactions between co-occurring parasites may be important determinants of prevalence patterns. Here, Plasmodium sp. infections seemed to be negatively influenced by Babesia infection status. These infections showed opposite patterns of age-dependency and Babesia infection was a statistically significant negative predictor of Plasmodium infection, which highlights that parasitic infections should not be examined in isolation.

In conclusion, this study has provided evidence for social structure as an important determinant of direct parasite transmission in arboreal, group-living wild primates, which indicates that gregariousness may be costly, and has implications for epidemiological modeling. In addition, the arboreal behavior of the host and parasite community interactions had an equally strong influence on patterns of parasitism in this system. Future studies are needed to continue describing the parasite community of these lemurs, to assess further influences on individual susceptibility to infection, and to monitor the risks of pathogen spillover into this population of endangered primates.

keywords

Propithecus verreauxi, Parasitismus, Sozialverhalten; Propithecus verreauxi, parasitism, social behavior 

kb

4.045