Dissertation

Tierärztliche Hochschule Hannover / Bibliothek – School of Veterinary Medicine Hannover / Library

Victoria Diedrich

Daily torpor in Djungarian hamsters (Phodopus sungorus): energetics and environmental challenges

NBN-Prüfziffer

urn:nbn:de:gbv:95-106290

title (ger.)

Täglicher Torpor beim Dsungarischen Zwerghamster (Phodopus sungorus): Energetik und Herausforderungen durch die Umwelt

publication

Hannover, Tierärztliche Hochschule, Dissertation, 2015

text

http://elib.tiho-hannover.de/dissertations/diedrichv_ss15.pdf

abstract (deutsch)

Die Säugetiere der gemäßigten und arktischen Breiten sind mit beträchtlichen saisonalen Schwankungen von Temperatur und Futterverfügbarkeit konfrontiert. Die niedrigen Umgebungstemperaturen des Winters verstärken den Wärmeverlust über die Körperoberfläche der Tiere und erhöhen somit ihren Energiebedarf. Diese energetische Herausforderung führte zur Entwicklung einer großen Vielfalt an saisonalen Anpassungen, welche vornehmlich dazu beitragen, den Energieverbrauch zu reduzieren. Eine wichtige Form der Anpassung stellt die zeitlich begrenzte, kontrollierte Absenkung von Stoffwechsel und Körpertemperatur dar, welche in zwei grundsätzlichen Ausprägungen auftritt, als täglicher Torpor und als Winterschlaf. Täglicher Torpor ist durch eine eher moderate Reduktion von Stoffwechselrate und Körpertemperatur charakterisiert, die für einige Stunden anhält und für gewöhnlich auf die Ruhephase der Tiere beschränkt ist. Der Dsungarische Zwerghamster (Phodopus sungorus) wird seit langem als Modellorganismus verwendet, um saisonale Anpassungen und täglichen Torpor zu untersuchen. Interessanterweise zeigt diese Säugerart einerseits saisonalen spontanen, täglichen Torpor (SDT), welcher durch eine winterliche kurze Photoperiode induziert werden kann, andererseits aber auch fasten-induzierten Torpor (FIT) als Folge längerer Futterrestriktion. Während FIT als akute Antwort auf eine energetische Herausforderung gilt, tritt SDT auch bei uneingeschränkter Futterverfügbarkeit auf. In dieser Studie wurde unter Verwendung Ganztier-physiologischer Methodik eine Einschätzung von SDT in seiner Rolle als Energiesparmechanismus vorgenommen. Die Einschätzung basiert a) auf dem Vergleich zu FIT und b) der Untersuchung verschiedener Umweltfaktoren, welche die Energiebilanz der Hamster beeinflussen.

Die Ergebnisse dieser vergleichenden Studie in Kombination mit einer umfassen Literaturübersicht belegen, dass Hamster, die SDT zeigen, auch unter energetischer Belastung eine ausgeglichene Energiebilanz aufweisen. Im Gegensatz dazu tritt FIT unabhängig von etwaigen Energiesparmaßen durch saisonale Anpassungen auf und scheint ein letzter Ausweg zu sein, wenn die Körperfettreserven der Hamster nahezu erschöpft sind. Wir konnten jedoch auch einen gewissen Grad der Anpassung bei jenen Hamstern beobachten, die FIT zeigen. Sie entwickelten eine höhere mukosale Absorptionskapazität für Glukose, die wiederum tendenziell eine negative Korrelation zur FIT-Frequenz aufwies. Wurden Hamster während der SDT-Saison mit einer reduzierten Futterverfügbarkeit konfrontiert, zeigten einige von ihnen FIT-Merkmale. Diese Tatsache erlaubt die Unterscheidung zwischen SDT als Teil eines saisonalen „Langzeit-Energieplans“ und FIT als akuter „Notabschaltung“.

Da nicht nur Futterquantität, sondern auch -qualität die Ausprägung von SDT beeinflusst, wurde in einem weiteren Experiment der Effekt von ungesättigten Fettsäuren auf SDT untersucht. Die Aufnahme dieser Fettsäuren führt im Allgemeinen zu einer erhöhten Energiespareffizienz während des Winterschlafs, was hauptsächlich auf den positiven Einfluss dieser Fettsäuren auf die Funktionalität von Membranen und Geweben bei geringer Körpertemperatur zurückzuführen ist. Im Gegensatz zu diesen Studien konnte weder ein hohes Verhältnis zwischen mehrfach-und einfach-ungesättigten Fettsäuren, noch ein hohes Verhältnis zwischen Ω-6- und Ω-3-Fettsäuren die Ausprägung und Energiespareffizienz von SDT positiv beeinflussen.

Obwohl eine konstant geringe Umgebungstemperatur die SDT-Ausprägung verstärkt, konnte dieser Effekt unter Verwendung eines täglichen, semi-natürlichen Temperaturzyklus mit kalten Nächten und wärmeren Tagen bei adulten Hamstern nicht bestätigt. Juvenile Hamster zeigten sogar eine verringerte SDT-Ausprägung als Antwort auf diese Umweltbedingungen. Da innerhalb der Jungtiere der Anteil an unerwartet kurzen SDT bouts sehr hoch war, nehmen wir an, dass der tägliche Anstieg in der Umgebungstemperatur diese unterbrochen hat. Adulte Hamster schienen gegenüber diesem Störfaktor sehr viel unempfindlicher zu sein.

Wir konnten in allen Experimenten die bereits beschriebene hohe individuelle Variabilität der SDT-Nutzung innerhalb der verschiedenen Versuchsgruppen beobachten. Energetische Herausforderungen verstärken grundsätzlich die SDT-Ausprägung, jedoch finden sich dramatische Unterschiede im individuellen, relativen Beitrag von SDT zum gesamten Energiesparpotential saisonaler Anpassung. Alle Ergebnisse unterstreichen die Theorie einer vorherbestimmten, endogenen SDT-Neigung. Obwohl die Gründe für die hohe Variabilität der SDT-Verwendung beim Dsungarischen Zwerghamster unbekannt bleiben, können wir aber dennoch sagen, dass dieses Rätsel nur zu lösen sein wird, wenn SDT als eine – wenn auch sehr wichtige – Facette saisonaler Anpassung eingeordnet wird.

abstract (englisch)

Mammals that inhabit temperate and arctic latitudes are confronted with considerable seasonal fluctuations in ambient temperature and food availability. During winter, low ambient temperatures facilitate heat loss via the body surface of the animals and cause an increased energy demand. This energetic challenge has led to the development of a large variety of seasonal acclimatizations that predominantly reduce energy expenditure. One important acclimatization trait is a controlled temporal reduction of metabolic rate and body temperature, which occurs in two basic forms: daily torpor and hibernation. Daily torpor represents a rather moderate reduction in metabolic rate and body temperature, which lasts for several hours and is usually restricted to the animals’ resting phase.

The Djungarian hamster (Phodopus sungorus) has long been a model organism for investigating seasonal changes and daily torpor. Interestingly, this species exhibits seasonal spontaneous daily torpor (SDT) induced by exposure to winter-like short photoperiod, but also fasting-induced torpor (FIT) in response to prolonged food restriction. While FIT has to be considered as an acute response to an energetic challenge, SDT has been shown to occur despite abundance of food. In the present study, we used predominantly whole-animal-physiology to evaluate SDT as energy saving mechanism a) in comparison to FIT and b) in response to environmental factors that modulate the hamsters’ energy balance.

The results of our comparative study in combination with a comprehensive literature review show that SDT expressing hamsters are in energetic balance, even under environmental energetic challenges. In contrast, FIT occurs independently of any energy-saving seasonal acclimatization, but appears to serve as last resort when body fat is severely depleted. However, we could also observe a certain degree of acclimation in FIT expressing hamsters, as they showed an increased mucosal glucose absorption capacity, which tended to be negatively correlated with FIT frequency. Interestingly, food restriction during SDT expression forced some hamsters to show characteristics of FIT expression, which again allows for the differentiation between SDT as part of a seasonal long-term “energy budget” and FIT as acute “emergency shut down”.

As not only food quantity, but also food quality influences SDT expression, another experiment investigated the effect of unsaturated fatty acids on SDT expression. Unsaturated fatty acids have been shown to increase energy saving efficiency during hibernation, which was mainly attributed to their positive effect on membrane and tissue functionality at low Tb. In contrast to these studies, neither a high ratio of poly- to monounsaturated fatty acids, nor a high ratio of n-6 to n-3 polyunsaturated fatty acids had a considerable facilitating effect on SDT expression and thus SDT energy saving efficiency.

In contrast to earlier experiments under constantly lowered ambient temperature, a semi-natural daily temperature cycle with cold nights and warmer days did not facilitate SDT expression in adult hamsters and even decreased SDT expression in juvenile hamsters. As the juveniles showed a high proportion of unexpectedly short SDT bouts, we assume that the daily increase in ambient temperature interrupted SDT expression. In contrast, adult hamsters appeared to be more resistant to the disturbing external stimuli.

In all experiments, we observed the already described high individual variability of SDT expression within the different treatment groups. Although energetic challenges facilitate SDT expression in general, the individual relative contribution of SDT to the overall energy saving potential of seasonal acclimatization differs dramatically. All results underline the theory of a predetermined endogenous SDT proneness. Although the reasons for the high variability in SDT expression in Djungarian hamsters remain unknown, we can at least say that this enigma can only be solved when regarding SDT as just one, albeit important facet of seasonal acclimatization.

keywords

täglicher Torpor, Energiebalance, Akklimatisierung; daily torpor, energy balance, acclimatization

kb

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